Потенциал мультипараметрического ультразвукового исследования с контрастированием для детекции и прогнозирования статуса сигнальных лимфатических узлов при инвазивном раке молочной железы

Аксиллярное картирование и оценка статуса подмышечных лимфатических узлов (ЛУ) остается ключевым вопросом стадирования для определения тактики и алгоритмов ведения пациенток с инвазивным раком молочной железы (РМЖ). Для повышения информативности используют различные методики ультразвукового метода (эластография, ЦДК, SMI); в последние годы в практику активно внедряется методика с применением ультразвуковых контрастных препаратов (УЗКП), что повышает диапазон диагностических возможностей ультразвукового метода.

Цель исследования: оценить диагностическую эффективность методики контраст-усиленного ультразвукового исследования (КУЗИ) и мультипараметрического УЗИ с включением ультразвукового контрастирования для детекции и прогнозирования метастазирования в сигнальных лимфатических узлах (СЛУ) на амбулаторном этапе.

Материал и методы. В настоящем исследовании проведен комплексный анализ данных 120 первичных больных с инвазивным РМЖ для оценки диагностической ценности качественной, количественной и комбинированной модели с ультразвуковым контрастированием (ультразвуковой контраст Соновью, путь введения – параареолярно внутрикожно в общем объеме 1 мл), а также мультипараметрической модели (комбинация КУЗИ, данных В-режима и ЦДК). Проведен статистический анализ (логистическая регрессия, ROC-анализ), в том числе по подгруппам в зависимости от вида метастаза и метастатической нагрузки на аксиллярные ЛУ.

Результаты. Метастазы в подмышечных ЛУ выявлены в 29,2% случаев; доля пациентов pN+ возрастала от паттернов I–II к IV–V (до 71–100%; p < 0,001); объединение III–VI паттернов в сравнении с I–II давало ОШ = 6,0. В-режим играл ведущую роль в прогнозировании метастаза по признаку утолщения кориекса более 3 мм (p < 0,001; AUC 0,84), поперечный размер и тип кровотока в режиме ЦДК имели умеренную информативность (p = 0,02 и p = 0,077 соответственно). Интеграция признаков улучшала точность: комбинированная модель (паттерны+ количественные метрики) обеспечивала AUC 0,686, чувствительность 60%, специфичность 81,2%, а мультипараметрическая (комбинированная с дополнением данных В-режима и ЦДК) – наивысшие значения (AUC 0,78, чувствительность 65,8%, специфичность 80%).

Заключение. Внутрикожное параареолярное введение УЗКП обеспечивает высокую частоту идентификации СЛУ и позволяет прогнозировать статус и метастатическое поражение ЛУ. Мультипараметрическое УЗИ, комбинирующее данные В‑режима, ЦДК и КУЗИ, повышает диагностическую точность аксиллярного стадирования у больных РМЖ. 

1. Нартокова А.С.-Х., Койчуев А.А., Марченко А.Г., Нартоков Д.Н. Клинические аспекты биопсии сигнальных лимфатических узлов при раке молочной железы: обзор литературы. Международный научно-исследовательский журнал. 2021; 5 (107): 53. https://doi.org/10.23670/IRJ.2021.107.5.053

2. Семиглазов В.Ф., Криворотько П.В., Жильцова Е.К., Канаев С.В., Труфанова Е.С., Крживицкий П.И., Комяхов А.В., Табагуа Т.Т., Николаев К.С., Бессонов А.А., Иванов В.Г., Гиголаева Л.П., Иванова О.А., Зернов К.Ю., Дашян Г.А., Семиглазов В.В., Емельянов А.С., Бусько Е.А., Чёрная А.В., Артемьева А.С., Новиков С.Н. Двадцатилетний опыт изучения биопсии сигнальных лимфатических узлов при раке молочной железы. Опухоли женской репродуктивной системы. 2020; 16 (1): 12–20. https://doi.org/10.17650/1994-4098-2020-16-1-12-20

3. Ecanow J.S., Abe H., Newstead G.M. et al. Axillary staging of breast cancer: what the radiologist should know. Radiographics. 2013; 33 (6): 1589–1612. https://doi.org/10.1148/rg.336125060

4. Goldberg B.B., Merton D.A., Liu J.B. et al. Sentinel lymph nodes in a swine model with melanoma: contrast-enhanced lymphatic US. Radiology. 2004; 230 (3): 727–734. https://doi.org/10.1148/radiol.2303021440

5. Jin L., Wang R., Zhuang L. et al. Evaluation of whole axillary status with lymphatic contrast-enhanced ultrasound in patients with breast cancer. Eur. Radiol. 2022; 32 (1): 630–638. https://doi.org/10.1007/s00330-021-08100-8

6. Gkegkes I.D., Iavazzo C. Advantages by using the intradermal microbubbles for sentinel lymph node detection in penile cancer. Hell. J. Nucl. Med. 2016; 19 (3): 289. https://doi.org/10.1967/s0024499100414

7. Lahtinen O., Eloranta M., Anttila M. et al. Preoperative sentinel lymph node localization in vulvar cancer: preliminary experience with inguinal intradermal contrast-enhanced ultrasound. Eur. Radiol. 2018; 28 (5): 2089–2095. https://doi.org/10.1007/s00330-017-5155-7

8. Pang W., Zhou F., Zhu Y. et al. The value of percutaneous contrast-enhanced ultrasound in sentinel lymph node identification, metastatic status and burden diagnosis in early breast cancer. J. Ultrasound Med. 2024; 43: 293–303. https://doi.org/10.1002/jum.16359

9. Wakisaka N., Endo K., Kitazawa T. et al. Detection of sentinel lymph node using contrast-enhanced agent, Sonazoid™, and evaluation of its metastasis with superb microvascular imaging in oral and oropharyngeal cancers: a preliminary clinical study. Acta Otolaryngol. 2019; 139 (1): 94–99. https://doi.org/10.1080/00016489.2018.1535193

10. Du L.W., Liu H.L., Gong H.Y. et al. Adding contrast-enhanced ultrasound markers to conventional axillary ultrasound improves specificity for predicting axillary lymph node metastasis in patients with breast cancer. Br. J. Radiol. 2021; 94 (1118): 20200874. https://doi.org/10.1259/bjr.20200874

11. Boughey J.C., Yu H., Dugan C.L. et al. Changes in surgical management of the axilla over 11 years – report on more than 1500 breast cancer patients treated with neoadjuvant chemotherapy on the prospective I-SPY2 trial. Ann. Surg. Oncol. 2023; 30 (11): 6401–6410. https://doi.org/10.1245/s10434-023-13759-y

12. Zhang Q., Agyekum E.A., Zhu L. et al. Clinical value of three combined ultrasonography modalities in predicting axillary lymph node metastasis risk in breast IDC. Front. Oncol. 2021; 11: 715097. https://doi.org/10.3389/fonc.2021.715097

13. Yuan X.W., Cao C.L., Li W.X. et al. Diagnostic value of different CEUS methods for SLN metastasis in breast neoplasms: meta-analysis and indirect comparison. Quant. Imaging Med. Surg. 2025; 15 (6): 5660–5673. https://doi.org/10.21037/qims-24-317

14. Huang C., Luo J., Shan Z. et al. The value of the improved percutaneous and intravenous contrast-enhanced ultrasound diagnostic classification in sentinel lymph nodes of breast cancer. Quant. Imaging Med. Surg. 2024; 14 (3): 2391–2404. https://doi.org/10.21037/qims-23-1210

15. Omoto K., Futsuhara K., Watanabe T. Sentinel lymph node identification using contrast-enhanced ultrasound in breast cancer: review of the literature. J. Med. Ultrason. 2024; 51 (4): 581–585. https://doi.org/10.1007/s10396-023-01313-y. Erratum in: J. Med. Ultrason. 2024; 51 (4): 693. https://doi.org/10.1007/s10396-024-01493-1

16. Zhu Y., Jia Y., Pang W. et al. Ultrasound contrast-enhanced patterns of sentinel lymph nodes: predictive value for nodal status and metastatic burden in early breast cancer. Quant. Imaging Med. Surg. 13 (1): 160–170. https://doi.org/10.21037/qims-22-234

17. Cui Q., Dai L., Li J. et al. Contrast-enhanced ultrasound-guided sentinel lymph node biopsy in early-stage breast cancer: a prospective cohort study. Wld J. Surg. Oncol. 2023; 21: 143. https://doi.org/10.1186/s12957-023-03024-7

18. Liu J., Liu X., He J. et al. Percutaneous contrast-enhanced ultrasound for localization and diagnosis of sentinel lymph node in early breast cancer. Sci. Rep. 2019; 9 (1): 13545. https://doi.org/10.1038/s41598-019-49736-3

19. Dong Y., Liu J., Jia W. et al. Factors affecting preoperative sentinel lymph nodes contrast-enhanced ultrasound in breast cancer. Quant. Imaging Med. Surg. 2025; 15 (9): 8125–8136. https://doi.org/10.21037/qims-2024-2879

20. Dobruch-Sobczak K., Szlenk A., Gumowska M. et al. Multiparametric ultrasound assessment of axillary lymph nodes in patients with breast cancer. Sci Rep. 2024; 14 (1), 23072. https://doi.org/10.1038/s41598-024-73376-x

21. Barentsz M.W., Verkooijen H.M., Pijnappel R.M. et al. Sentinel lymph node localization with contrast-enhanced ultrasound and an I-125 seed: an ideal prospective development study. Int. J. Surg. 2015; 14: 1–6. https://doi.org/10.1016/j.ijsu.2014.12.019

22. Matsuzawa F., Einama T., Abe H. et al. Accurate diagnosis of axillary lymph node metastasis using contrast-enhanced ultrasonography with Sonazoid. Mol. Clin. Oncol. 2015; 3 (2): 299–302. https://doi.org/10.3892/mco.2014.483

23. Zhong J., Sun D.S., Wei W. et al. Contrast-Enhanced Ultrasound-Guided Fine-Needle Aspiration for Sentinel Lymph Node Biopsy in Early-Stage Breast Cancer. Ultrasound Med. Biol. 2018; 44 (7): 1371–1378. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2018.03.005

24. Бусько Е.А. Мультипараметрическое ультразвуковое исследование в ранней диагностике и мониторинге лечения рака молочной железы: Дис. ... д-ра мед. наук. СПб.: ФГБУ “Национальный медицинский исследовательский центр онкологии имени Н.Н. Петрова” МЗ РФ, 2021. 328 с.

25. Yuan X.W., Cao C.L., Li W.X. et al. Diagnostic value of different contrast-enhanced ultrasound (CEUS) methods for sentinel lymph node metastasis in patients with breast neoplasms: a meta-analysis and indirect comparison. Quant. Imaging Med. Surg. 2025; 15 (6): 5660–5673. https://doi.org/10.21037/qims-24-317

26. Fan Y., Luo J., Lu Y. et al. The application of contrast-enhanced ultrasound for sentinel lymph node evaluation and mapping in breast cancer patients. Quant. Imaging Med. Surg. 2023; 13 (7): 4392–4404. https://doi.org/10.21037/qims-22-901

27. Giuliano A.E., Ballman K.V., McCall L. et al. Effect of axillary dissection vs no axillary dissection on 10-year overall survival among women with invasive breast cancer and sentinel node metastasis: the ACOSOG Z0011 randomized trial. JAMA. 2017; 318: 918–926. https://doi.org/10.1001/jama.2017.11470