medvisМедицинская визуализацияMedical Visualization1607-07632408-9516RDS-Media Ltd.10.24835/1607-0763-2020-3-114-122medvis-955Research ArticleГОЛОВАHEADНейровизуализационные паттерны хронической недостаточности мозгового кровообращения с оценкой церебральной перфузии в зависимости от уровня когнитивных расстройствNeuroimaging patterns of chronic cerebrovascular insufficiency with evaluation of cerebral perfusion depending on the level of cognitive disordershttps://orcid.org/0000-0003-4571-2354ЧухонцеваЕ. С.ChukhontsevaE. S.

Чухонцева Екатерина Сергеевна – научный сотрудник научного исследовательского центра

Смоленск, ул. Крупской, 28, Российская Федерация

Ekaterina S. Chukhontseva – researcher at the Research Center

28, Krupskoy str., Smolensk, 214019, Russian Federation

chukhontsevaes@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4983-5300МорозоваТ. Г.MorozovaT. G.

Морозова Татьяна Геннадьевна – доктор мед. наук, заведующая кафедрой лучевой диагностики и лучевой терапии, старший научный сотрудник проблемной научно-исследовательской лаборатории “Диагностические исследования и малоинвазивные технологии”

Смоленск, ул. Крупской, 28, Российская Федерация

Tatyana G. Morozova – Doсt. of Sсi. (Med.), Head of the Department of Radiation Diagnostics and Radiation Therapy, Senior Researcher of the Problem Research Laboratory ”Diagnostic Research and Minimally Invasive Technologies”

28, Krupskoy str., Smolensk, 214019, Russian Federation

https://orcid.org/0000-0003-4047-7252БорсуковА. В.BorsukovA. V.

Борсуков Алексей Васильевич – профессор, доктор мед. наук, директор проблемной научно-исследовательской лаборатории

Смоленск, ул. Крупской, 28, Российская Федерация

Aleksei V. Borsukov – Doсt. of Sсi. (Med.), Professor, Director of the Problem Research Laboratory “Diagnostic Research and Minimally Invasive Technologies”

28, Krupskoy str., Smolensk, 214019, Russian Federation

ФГБОУ ВО “Смоленский государственный медицинский университет” Минздрава РоссииРоссияSmolensk State Medical UniversityRussian Federation202009102020243114122Copyright © Чухонцева Е.С., Морозова Т.Г., Борсуков А.В., 20202020Чухонцева Е.С., Морозова Т.Г., Борсуков А.В.Chukhontseva E.S., Morozova T.G., Borsukov A.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://medvis.rdsmedia.ru/jour/article/view/955Цель исследования

Цель исследования: оценить нейровизуализационные паттерны хронической недостаточности мозгового кровообращения с оценкой церебральной перфузии в зависимости от уровня когнитивных расстройств.

Материал и методы

Материал и методы. Обследовано 58 человек в возрасте 50–79 лет: 45 пациентов с диагнозом “хроническая недостаточность мозгового кровообращения” (ХНМК) и 13 условно здоровых добровольцев. Пациенты с ХНМК были ранжированы на 3 группы в зависимости от тяжести когнитивных расстройств (КР). МР-протокол (Toshiba “Vantage Titan”, 1,5 Тл) включал: Т1-, Т2-, T2*-ВИ, DWI, FLAIR и бесконтрастную МР-перфузию (ASL – Arterial Spin Labeling). Анализ МР-паттернов ХНМК проводился по критериям STRIVE. По данным ASL-перфузии оценивался общий церебральный кровоток и регионарный в лобных и теменных долях.

Результаты

Результаты. Выявлена зависимость между степенью лейкоареоза, типом расширения периваскулярных пространств Вирхова–Робина и уровнем КР. По данным ASL общий церебральный кровоток выше в группах без КР и у пациентов с выраженными КР. У пациентов с легкими КР – диффузное снижение церебральной перфузии. Данный феномен объясняется начальными нарушениями проницаемости гематоэнцефалического барьера, повреждением микроциркуляторного русла. Относительная гиперперфузия в коре лобных и теменных долей пациентов с деменцией свидетельствует о неэффективности усиления коркового кровотока и сформировавшемся шунтирующем кровотоке из-за высокого сопротивления измененных мел- ких церебральных сосудов в условиях высоких пульсативных свойств магистральных артерий.

Заключение

Заключение. ASL-перфузия – дополняющее звено к критериям STRIVE в диагностике ХНМК. Отсутствие изменения церебральной перфузии у пациентов с субъективными проявлениями ХНМК обусловливает целесообразность поиска новых методов диагностики доклинических стадий сосудистых когнитивных расстройств.

Aim

Aim. To evaluate the neuroimaging patterns of chronic cerebrovascular insufficiency with cerebral perfusion assessment depending on the level of cognitive impairment.

Materials and methods

Materials and methods. The 58 patients aged 50–79 years were examined: 45 patients with a diagnosis of сhronic cerebrovascular insufficiency and 13 conditionally healthy volunteers. Patients with Chronic cerebrovascular insufficiency were ranked into three subgroups depending on the severity of cognitive impartment (CI). T1-, T2, T2*- VI, DWI, FLAIR and non-contrast MR perfusion (ASL) were included in the MR-protocol (Toshiba Vantage Titan, 1.5 T). The analysis of MRM patterns of Chronic cerebrovascular insufficiency was carried out according to STRIVE criteria. The total cerebral blood flow and regional in the frontal and parietal lobes were evaluated by the ASLperfusion.

Results

Results. A relationship was found between the degree of leukoaraiosis, the type of expansion of the perivascular spaces of Virchow-Robin and the level of CI. According to ASL, total cerebral blood flow is higher in groups without CI and in patients with severe CI. There is a diffuse decrease of cerebral perfusion in patients with mild CI. This phenomenon is explained by initial impairment of the blood-brain barrier permeability, damage to the microvasculature. Relative hyperperfusion in the cortex of the frontal and parietal lobes of patients with dementia indicates the ineffectiveness of increased cortical blood flow and the resulting shunt blood flow due to the high resistance of the altered small cerebral vessels under high pulsating properties of the main arteries.

Conclusion

Conclusion. ASL perfusion is a complementary link to the STRIVE criteria in the diagnosis of chronic cerebrovascular insufficiency. The absence of changes in cerebral perfusion in patients with subjective manifestations of chronic cerebrovascular insufficiency makes it advisable to search for new methods for the diagnosis of preclinical stages of vascular cognitive impairment.

скорость церебрального кровотокаASL-перфузия головного мозгабесконтрастная МР-перфузияхроническая недостаточность мозгового кровообращенияболезнь малых церебральных сосудовкогнитивные расстройстваcerebral blood flowASL-perfusion of the brainnon-contrast MR-perfusionchronic cerebrovascular insufficiencysmall vessel diseasecognitive impairmentReferencesГудкова В.В., Стаховская Л.В. Хроническая недостаточность мозгового кровообращения. Справочник поликлинического врача. 2004; 5: 47–51.Gudkova V.V., Stakhovskaya L.V. Chronic insufficiency of brain blood circulation. Spravochnik poliklinicheskogo vracha. 2004; 5: 47–51. (In Russian)Hachinski V. Vascular dementia: a radical redefinition. Dementia and Geriatric Cognitive Disorders. 1994; 5 (3–4):130–132. https://doi.org/10.1159/000106709Hachinski V. Vascular dementia: a radical redefinition. Dementia and Geriatric Cognitive Disorders. 1994; 5 (3–4):130–132. https://doi.org/10.1159/000106709Hershey L.A., Olszewski W.A. Ischemic vascular dementia. In: Handbook of Demented Illnesses. Ed. J.C. Morris. New York etc.: Marcel Dekker, Inc., 1994: 335–351.Hershey L.A., Olszewski W.A. Ischemic vascular dementia. In: Handbook of Demented Illnesses. Ed. J.C. Morris. New York etc.: Marcel Dekker, Inc., 1994: 335–351.Яхно Н.Н., Левин О.С., Дамулин И.В. Сопоставление клинических и МРТ-данных при дисциркуляторной энцефалопатии. Сообщение 1: двигательные нарушения. Неврологический журнал. 2001; 6 (2): 10–16.Yakhno N.N., Levin O.S., Damulin I.V. Comparison of clinical and MRI findings in dyscirculatory encephalopathy. Message 1: motor impairments. The Neurological Journal. 2001; 6 (2): 10–16. (In Russian)Яхно Н.Н., Левин О.С., Дамулин И.В. Сопоставление клинических и МРТ-данных при дисциркуляторной энцефалопатии. Сообщение 2: когнитивные нарушения. Неврологический журнал. 2001; 6 (3): 10–19.Yakhno N.N., Levin O.S., Damulin I.V. Comparison of clinical and MRI findings in dyscirculatory encephalopathy. Message 2: Cognitive impairments. The Neurological Journal. 2001; 6 (3): 10–19. (In Russian)Shi Y., Wardlw J.M. Update on cerebral small vessel disease: a dynamic whole-brain disease. Br. Med. J. 2016; 1 (3): 83–92. https://doi.org/10.1136/svn-2016-000035Shi Y., Wardlw J.M. Update on cerebral small vessel disease: a dynamic whole-brain disease. Br. Med. J. 2016; 1 (3): 83–92. https://doi.org/10.1136/svn-2016-000035Pantoni L. Cerebral small vessel disease: from pathogenesis and clinical characteristics to therapeutic challenges. The Lancet Neurology. 2010; 9 (7): 689–701. https://doi.org/10.1016/s1474-4422(10)70104-6Pantoni L. Cerebral small vessel disease: from pathogenesis and clinical characteristics to therapeutic challenges. The Lancet Neurology. 2010; 9 (7): 689–701. https://doi.org/10.1016/s1474-4422(10)70104-6Reed B.R., Mungas D.M., Kramer J.H., Ellis W., Vinters H.V., Zarow C., Jagust W.J., Chui H.C. Profiles of neuropsychological impairment in autopsy-defined Alzheimer's disease and cerebrovascular disease. Brain. 2007; 130 (3): 731–739. https://doi.org/10.1093/brain/awl385Reed B.R., Mungas D.M., Kramer J.H., Ellis W., Vinters H.V., Zarow C., Jagust W.J., Chui H.C. Profiles of neuropsychological impairment in autopsy-defined Alzheimer's disease and cerebrovascular disease. Brain. 2007; 130 (3): 731–739. https://doi.org/10.1093/brain/awl385Wardlaw J.M., Smith E.E., Biessels G.J. et al. Neuroimaging standards for research into small vessel disease and its contribution to ageing and neuro degeneration. The Lancet Neurology. 2013; 12: 822–838. https://doi.org/10.1016/s1474-4422(13)70124-8Wardlaw J.M., Smith E.E., Biessels G.J. et al. Neuroimaging standards for research into small vessel disease and its contribution to ageing and neuro degeneration. The Lancet Neurology. 2013; 12: 822–838. https://doi.org/10.1016/s1474-4422(13)70124-8Detre J.A., Wang J., Wang Z., Rao H. Arterial spin-labeled perfusion MRI in basic and clinical neuroscience. Curr. Opinion Neurol. 2009; 22 (4): 348–355. https://doi.org/10.1097/wco.0b013e32832d9505Detre J.A., Wang J., Wang Z., Rao H. Arterial spin-labeled perfusion MRI in basic and clinical neuroscience. Curr. Opinion Neurol. 2009; 22 (4): 348–355. https://doi.org/10.1097/wco.0b013e32832d9505Cергеева А.Н., Добрынина Л.А., Гаджиева З.Ш., Забитова М.Р. и др. Церебральный кровоток, измеренный с помощью МРТ в режиме маркировки артериальных спинов (arterial spin labeling asl), и МРТ-признаки возраст-зависимой церебральной микроангиопатии (болезни малых сосудов). REJR. 2019; 9 (4): 8–17. https://doi.org/10.21569/2222-7415-2019-9-4-8-17Sergeeva A.N., Dobryinina L.A., Gadgieva Z.Sh., Zabitova M.R. et al. Cerebral blood flow measured with MRI arterial spin labeling (ASL) and neuroimaiging signs of agerelated small vessel disease. REJR. 2019; 9 (4): 8–17. https://doi.org/10.21569/2222-7415-2019-9-4-8-17. (In Russian)Ye F.Q., Berman K.F., Ellmore T., Esposito G., van Horn J.D., Yang Y., Duyn J., Smith A.M., Frank J.A., Weinberger D.R., McLaughlin A.C. H(2)(15)O PET validation of steady-state arterial spin tagging cerebral blood flow measurements in humans. Magn. Reson. Med. 2000; 44: 450–456. https://doi.org/10.1002/1522-2594(200009)44:3<450::aidmrm16>3.0.co;2-0Ye F.Q., Berman K.F., Ellmore T., Esposito G., van Horn J.D., Yang Y., Duyn J., Smith A.M., Frank J.A., Weinberger D.R., McLaughlin A.C. H(2)(15)O PET validation of steady-state arterial spin tagging cerebral blood flow measurements in humans. Magn. Reson. Med. 2000; 44: 450–456. https://doi.org/10.1002/1522-2594(200009)44:3<450::aidmrm16>3.0.co;2-0Kamano H., Yoshiura T., Hiwatashi A., Abe K., Togao O., Yamashita K., Honda H. Arterial spinlabeling in patients with chronic cerebral artery steno-occlusive disease: correlation with (15)O-PET. Acta Radiol. 2013; 54: 99–106. https://doi.org/10.1258/ar.2012.120450Kamano H., Yoshiura T., Hiwatashi A., Abe K., Togao O., Yamashita K., Honda H. Arterial spinlabeling in patients with chronic cerebral artery steno-occlusive disease: correlation with (15)O-PET. Acta Radiol. 2013; 54: 99–106. https://doi.org/10.1258/ar.2012.120450Zhang K., Herzog H., Mauler J., Filss C., Okell T.W., Kops E.R., Tellmann L., Fischer T., Brocke B., Sturm W., Coenen H.H., Shah N.J. Comparison of cerebral blood flow acquired by simultaneous [15O] water positron emission tomography and arterial spin labeling magnetic resonance imaging. J. Cerebral. Blood Flow & Metabolism. 2014; 34: 1373–1380. https://doi.org/10.1038/jcbfm.2014.92Zhang K., Herzog H., Mauler J., Filss C., Okell T.W., Kops E.R., Tellmann L., Fischer T., Brocke B., Sturm W., Coenen H.H., Shah N.J. Comparison of cerebral blood flow acquired by simultaneous [15O] water positron emission tomography and arterial spin labeling magnetic resonance imaging. J. Cerebral. Blood Flow & Metabolism. 2014; 34: 1373–1380. https://doi.org/10.1038/jcbfm.2014.92Пронин И.Н., Фадеева Л.М., Подопригора А.Е., Захарова Н.Е., Серков С.В., Родионов П.В., Шульц Е.И., Коршунов А.Е., Усачев Д.Ю., Лукшин В.А., Celik A., Потапов А.А., Корниенко В.Н. Спиновое маркирование артериальной крови (ASL) – метод визуализации и оценки мозгового кровотока. Лучевая диагностика и терапия. 2012; 3 (3): 64–78.Pronin I.N., Fadeeva L.M., Podoprigora A.E., Zakharova N.E., Serkov S.V., Rodionov P.V., Shults E.I., Korshunov A.E., Usachev D. Yu., Lukshin V.A., Celik A., Potapov A.A., Kornienko V.N. Arterial spin labeling (ASL): method o cerebral blood flow visualization and quantification. Luchevaya diagnostika i terapiya. 2012; 3 (3): 64–78. (In Russian)Zhou Y., Rodgers Z.B., Kuo A.H. Cerebrovascular reactivity measured with arterial spin labeling and blood oxygen level dependent techniques. Magn. Resonance Imaging. 2015; 33 (5): 566–576. https://doi.org/10.1016/j.mri.2015.02.018Zhou Y., Rodgers Z.B., Kuo A.H. Cerebrovascular reactivity measured with arterial spin labeling and blood oxygen level dependent techniques. Magn. Resonance Imaging. 2015; 33 (5): 566–576. https://doi.org/10.1016/j.mri.2015.02.018Tian B., Liu Q., Wang X., Chen S., Xu B., Zhu C., Lu J. Chronic intracranial artery stenosis: Comparison of whole-brain arterial spin labeling with CT perfusion. Clin. Imaging. 2018; 52: 252–259. https://doi.org/10.1016/j.clinimag.2018.08.005Tian B., Liu Q., Wang X., Chen S., Xu B., Zhu C., Lu J. Chronic intracranial artery stenosis: Comparison of whole-brain arterial spin labeling with CT perfusion. Clin. Imaging. 2018; 52: 252–259. https://doi.org/10.1016/j.clinimag.2018.08.005Wang R., Yu S., Alger J.R., Zuo Z., Chen J., Wang R., An J., Wang B., Zhao J., Xue R., Wang D.J. Multi-delay arterial spin labeling perfusion MRI in moyamoya disease-comparison with CT perfusion imaging. Eur. Radiol. 2014; 24 (5): 1135–1144. https://doi.org/10.1007/s00330-014-3098-9Wang R., Yu S., Alger J.R., Zuo Z., Chen J., Wang R., An J., Wang B., Zhao J., Xue R., Wang D.J. Multi-delay arterial spin labeling perfusion MRI in moyamoya disease-comparison with CT perfusion imaging. Eur. Radiol. 2014; 24 (5): 1135–1144. https://doi.org/10.1007/s00330-014-3098-9Chao L.L., Buckley S.T., Kornak J., Schuff N., Madison C., Yaffe K., Miller B.L., Kramer J.H., Weiner M.W. ASL perfusion MRI predicts cognitive decline and conversion from MCI to dementia. Alzheimer Dis. Assoc. Disord. 2010; 24 (1): 19–27. https://doi.org/10.1097/wad.0b013e3181b4f736Chao L.L., Buckley S.T., Kornak J., Schuff N., Madison C., Yaffe K., Miller B.L., Kramer J.H., Weiner M.W. ASL perfusion MRI predicts cognitive decline and conversion from MCI to dementia. Alzheimer Dis. Assoc. Disord. 2010; 24 (1): 19–27. https://doi.org/10.1097/wad.0b013e3181b4f736Du A.T., Jahng G.H., Hayasaka S., Kramer J.H., Rosen H.J., Gorno-Tempini M.L., Rankin K.P., Miller B.L., Weiner M.W., Schuff N. Hypoperfusion in frontotemporal dementia and Alzheimer disease by arterial spin labeling MRI. Neurology. 2006; 67: 1215–1220. https://doi.org/10.1212/01.wnl.0000238163.71349.78Du A.T., Jahng G.H., Hayasaka S., Kramer J.H., Rosen H.J., Gorno-Tempini M.L., Rankin K.P., Miller B.L., Weiner M.W., Schuff N. Hypoperfusion in frontotemporal dementia and Alzheimer disease by arterial spin labeling MRI. Neurology. 2006; 67: 1215–1220. https://doi.org/10.1212/01.wnl.0000238163.71349.78Wolf R. L., Detre J.A. Clinical neuroimaging using arterial spin labeled perfusion magnetic resonance imaging. Neurotherapeutics. 2007; 4: 346–359. https://doi.org/10.1016/j.nurt.2007.04.005Wolf R. L., Detre J.A. Clinical neuroimaging using arterial spin labeled perfusion magnetic resonance imaging. Neurotherapeutics. 2007; 4: 346–359. https://doi.org/10.1016/j.nurt.2007.04.005Добрынина Л.А., Гаджиева З.Ш., Калашникова Л.А., Ахметзянов Б.М., Кремнева Е.И., Кротенкова М.В., Лагода Д.Ю., Забитова М.Р., Поддубская А.А., Бердалин А.Б. Нейропсихологический профиль и факторы сосудистого риска у больных с церебральной микроангиопатией. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2018; 4: 5–15. https://doi.org/10.25692/ACEN.2018.4.1Dobrynina L.A., Gadzhieva Z.Sh., Kalashnikova L.A., Akhmetzyanov B. M., Kremneva E. I., Krotenkova M.V., Lagoda D.Yu., Zabitova M.R., Poddubskaya A.A., Berdalin A.B. Neuropsychological profile and vascular risk factors in patients with cerebral microangiopathy. Annals of clinical and experimental neurology. 2018;4: 5–15. https://doi.org/10.25692/ACEN.2018.4.1 (In Russian)Sachdev P., Kalaria R., O'Brien J., Skoog I., Alladi S., Black S.E., Blacker D., Blazer D.G., Chen C., Chui H., Ganguli M., Jellinger K., Jeste D.V., Pasquier F., Paulsen J., Prins N., Rockwood K., Roman G., Scheltens P.; Internationlal Society for Vascular Behavioral and Cognitive Disorders. Diagnostic criteria for vascular cognitive disorders: a VASCOG statement. Alzheimer Disease & Associated Disorder. 2014; 28: 206–218. https://doi.org/10.1097/wad.0000000000000034Sachdev P., Kalaria R., O'Brien J., Skoog I., Alladi S., Black S.E., Blacker D., Blazer D.G., Chen C., Chui H., Ganguli M., Jellinger K., Jeste D.V., Pasquier F., Paulsen J., Prins N., Rockwood K., Roman G., Scheltens P.; Internationlal Society for Vascular Behavioral and Cognitive Disorders. Diagnostic criteria for vascular cognitive disorders: a VASCOG statement. Alzheimer Disease & Associated Disorder. 2014; 28: 206–218. https://doi.org/10.1097/wad.0000000000000034Lawrence A.J., Patel B., Morris R.G., MacKinnon A.D., Rich P.M., Barrick T.R., Markus H.S. Mechanisms of cognitive impairment in cerebral small vessel disease: multimodal MRI results from the St George’s cognition and neuroimaging in stroke (SCANS) study. PloS One. 2013; 8 (4): e61014. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0061014Lawrence A.J., Patel B., Morris R.G., MacKinnon A.D., Rich P.M., Barrick T.R., Markus H.S. Mechanisms of cognitive impairment in cerebral small vessel disease: multimodal MRI results from the St George’s cognition and neuroimaging in stroke (SCANS) study. PloS One. 2013; 8 (4): e61014. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0061014Dai W., Lopez O.L., Carmichael O.T., Becker J.T., Kuller L.H., Gach H.M. Mild cognitive impairment and Alzheimer disease: patterns of altered cerebral blood flow at MR imaging. Radiology. 2009; 250 (3): 856–866. https://doi.org/10.1148/radiol.2503080751Dai W., Lopez O.L., Carmichael O.T., Becker J.T., Kuller L.H., Gach H.M. Mild cognitive impairment and Alzheimer disease: patterns of altered cerebral blood flow at MR imaging. Radiology. 2009; 250 (3): 856–866. https://doi.org/10.1148/radiol.2503080751Østergaard L., Engedal T.S., Moreton F., Hansen M.B., Wardlaw J.M., Dalkara T., Markus H.S., Muir K.W. Cerebral small vessel disease: Capillary pathways to stroke and cognitive decline. J. Cerebral. Blood Flow & Metabolism. 2016; 36 (2): 302–325. https://doi.org/10.1177/0271678x15606723Østergaard L., Engedal T.S., Moreton F., Hansen M.B., Wardlaw J.M., Dalkara T., Markus H.S., Muir K.W. Cerebral small vessel disease: Capillary pathways to stroke and cognitive decline. J. Cerebral. Blood Flow & Metabolism. 2016; 36 (2): 302–325. https://doi.org/10.1177/0271678x15606723Rivera-Rivera L.A., Schubert T., Turski P., Johnson K.M., Berman S.E., Rowley H.A., Carlsson C.M., Johnson S.C., Wieben O. Changes in intracranial venous blood flow and pulsatility in Alzheimer’s disease: A 4D flow MRI study. J. Cerebral. Blood Flow & Metabolism. 2017; 37 (6), 2149–2158. https://doi.org/10.1177/0271678x16661340Rivera-Rivera L.A., Schubert T., Turski P., Johnson K.M., Berman S.E., Rowley H.A., Carlsson C.M., Johnson S.C., Wieben O. Changes in intracranial venous blood flow and pulsatility in Alzheimer’s disease: A 4D flow MRI study. J. Cerebral. Blood Flow & Metabolism. 2017; 37 (6), 2149–2158. https://doi.org/10.1177/0271678x16661340

The authors declare that there are no conflicts of interest present.