medvisМедицинская визуализацияMedical Visualization1607-07632408-9516RDS-Media Ltd.10.24835/1607-0763-2020-2-105-118medvis-917Research ArticleГОЛОВАHEADИсследование гемодинамики злокачественных глиом методом КТ-перфузииCT-perfusion in assessment of the malignant gliomas hemodynamicshttps://orcid.org/0000-0001-5406-944XШульцЕ. И.ShultsE. I.

Шульц Евгений Игоревич – канд. мед. наук, врач-рентгенолог отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики

125047 Москва, 4-я Тверская-Ямская, д. 16

Evgeny I. Shults – Cand. of Sci. (Med.), Radiologist of Department of X-ray and Radioisotope Diagnostic Methods

16, 4 Tverskaya-Yamskaya str., Moscow, 125047

evgshults@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-4480-0275ПронинИ. Н.ProninI. N.

Пронин Игорь Николаевич – академик РАН, доктор мед. наук, профессор, заведующий отделением рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики 

125047 Москва, 4-я Тверская-Ямская, д. 16

Igor’ N. Pronin – Academician of the Russian Academy of Sciences, Doct. of Sci. (Med.), Professor, Head of the Department of X-ray and Radioisotope Diagnostic Methods

16, 4 Tverskaya-Yamskaya str., Moscow, 125047

pronin@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8924-7346БаталовА. И.BatalovA. I.

Баталов Артем Игоревич – младший научный сотрудник отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики 

125047 Москва, 4-я Тверская-Ямская, д. 16

Artem I. Batalov – junior researcher of Department of X-ray and Radioisotope Diagnostic Methods

16, 4 Tverskaya-Yamskaya str., Moscow, 125047

abatalov@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0001-9984-9327СоложенцеваК. Д.SolozhentsevaK. D.

Соложенцева Кристина Дмитриевна – ординатор отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики 

125047 Москва, 4-я Тверская-Ямская, д. 16

Kristina D. Solozhentseva – resident of Department of X-ray and Radioisotope Diagnostic Methods

16, 4 Tverskaya-Yamskaya str., Moscow, 125047

solozhentseva4256043@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-6885-6601ПавловаГ. В.PavlovaG. V.

Павлова Галина Валериевна – доктор биол. наук, заведующая лабораторией 119334 Москва, ул. Вавилова, д. 34/5

Galina V. Pavlova – Doct. of Sci. (Biol.), head of laboratory

34/5 Vavilova str., 119334, Moscow

lkorochkin@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7496-4310ДроздС. Ф.DrozdS. F.

Дрозд Сергей Феликсович – младший научный сотрудник 

115446 Москва, Коломенский пр-д, 13А

Sergey F. Drozd – junior researcher

13A, Kolomenskiy pr-d, Moscow, 115446

sdrozd@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2337-6495БеляевА. Ю.BelyaevA. Yu.

Беляев Артем Юрьевич – канд. мед. наук, заведующий операционным блоком, врач-нейрохирург 

125047 Москва, 4-я Тверская-Ямская, д. 16

Artem Yu. Belyaev – Cand. of Sci. (Med.), neurosurgeon

16, 4 Tverskaya-Yamskaya str., Moscow, 125047

belyaev@nsi.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0108-0677МаряшевС. А.MaryashevS. A.

Маряшев Сергей Алексеевич – доктор мед. наук, научный сотрудник, нейрохирург 

125047 Москва, 4-я Тверская-Ямская, д. 16

Sergey A. Maryashev – Doct. of Sci. (Med.)

16, 4 Tverskaya-Yamskaya str., Moscow, 125047

smaryashev@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0003-0374-7970ПицхелауриД. И.PitskhelauriD. I.

Пицхелаури Давид Ильич – доктор мед. наук, профессор, заведующий 7-м клиническим отделением 

125047 Москва, 4-я Тверская-Ямская, д. 16

David I. Pitskhelauri – Doct. of Sci. (Med.), Professor, head of 7th clinical department

16, 4 Tverskaya-Yamskaya str., Moscow, 125047

dav@nsi.ruФГАУ “Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко” Минздрава РоссииРоссияN. N. Burdenko National Medical Research Center of Neurosurgery of the Ministry of Health of RussiaRussian FederationФГБУН “Институт биологии гена” РАНРоссияInstitute of Gene Biology of Russian Academy of SciencesRussian FederationООО “АПТО-ФАРМ”РоссияООО “APTO-FARM”Russian Federation202018062020242Медицинская визуализация 2020№2105118Copyright © Шульц Е.И., Пронин И.Н., Баталов А.И., Соложенцева К.Д., Павлова Г.В., Дрозд С.Ф., Беляев А.Ю., Маряшев С.А., Пицхелаури Д.И., 20202020Шульц Е.И., Пронин И.Н., Баталов А.И., Соложенцева К.Д., Павлова Г.В., Дрозд С.Ф., Беляев А.Ю., Маряшев С.А., Пицхелаури Д.И.Shults E.I., Pronin I.N., Batalov A.I., Solozhentseva K.D., Pavlova G.V., Drozd S.F., Belyaev A.Y., Maryashev S.A., Pitskhelauri D.I.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://medvis.rdsmedia.ru/jour/article/view/917Цель исследования

Цель исследования: изучение роли КТ-перфузии в дифференциальной диагностике гистологических подтипов злокачественных глиом супратенториальной локализации и установлении степени их анаплазии.

Материал и методы

Материал и методы. В исследование вошло 34 пациента (20 мужчин и 14 женщин, средний возраст 52 года) с впервые выявленными супратенориальными глиальными опухолями, впоследствии прошедшие нейрохирургическое лечение в НМИЦ нейрохирургии с гистологической верификацией диагноза. В зависимости от гистологического диагноза были выделены три группы пациентов: 1) c анапластическими астроцитомами, 2) с глиобластомами, 3) с анапластическими олигодендроглиомами. КТ-перфузионный протокол выполнялся на 64-срезовом сканере Optima 660 (GE) и состоял из трех отдельных частей: низкодозной аксиальной КТ головного мозга с толщиной среза 5 мм (90 кВ), перфузионного протокола, выполняемого по пролонгированной схеме, с проведением двух последовательных непрерывных серий сканирования, постконтрастной серии КТ-изображений в спиральном режиме сканирования. Также всем пациентам было выполнено МРТ-исследование (на МР-сканере Signa HDхt 3,0 Tл (GE), в режимах Т2, Т2-FLAIR, SWAN, ДВИ и Т1 до и после контрастного усиления).

Результаты

Результаты. В ходе исследования было продемонстрировано, что анапластические астроцитомы характеризуются достоверно низкими абсолютными и нормированными показателями кровотока (BF, BV, PS) при сравнении с глиобластомами и достоверно низкими абсолютными максимальными значениями скорости кровотока (BF) и объема крови (BV) при сравнении с группой анапластических олигодендроглиом. КТ-перфузия при использовании только нормированного показателя проницаемости (PS) способна достоверно дифференцировать глиобластомы и анапластические олигодендроглиомы. Перфузионные показатели, как абсолютные, так и нормализованные, не продемонстрировали статистически значимых различий в дифференциальной диагностике различных молекулярно-генетических подтипов анапластических астроцитом.

Заключение

Заключение. КТ-перфузия при использовании всех гемодинамических показателей продемонстрировала высокую достоверность и информативность в проведении разграничения между глиобластомами и анапластическими астроцитомами. Для оценки эффективности метода в разграничении глиобластом и анапластических олигодендроглиом требуются дальнейшие исследования.

Aim

Aim. To study the role of CT perfusion in the differential diagnosis of histological subtypes of supratentorial malignant gliomas and to determine the degree of their malignancy.

Materials and methods

Materials and methods. The study included 34 patients (20 men and 14 women, with an average age of 52 years) with newly detected supratenorial glial tumors, who subsequently underwent neurosurgical treatment in the NMIC of neurosurgery with histological verification of the diagnosis. Depending on the histological diagnosis, three groups of patients were identified: 1) anaplastic astrocytomas, 2) glioblastomas, 3) anaplastic oligodendrogliomas. The CT-perfusion protocol was performed on a 64-slice Optima 660 (GE) scanner and consisted of three separate parts: a low-dose axial CT of the brain with a slice thickness of 5 mm (90 kV), a perfusion protocol performed according to a prolonged scheme, with two consecutive continuous series of scans, and a post-contrast series of CT images in a spiral scanning mode. In addition, all patients underwent an MRI examination (using a Signa Hdxt 3.0 T (GE) MR scanner, in T2, T2-FLAIR, SWAN, DWI, and T1 modes before and after contrast enhancement).

Results

Results. The study demonstrated that anaplastic astrocytomas are characterized by significantly low absolute and normalized hemodynamics parameters (BF, BV, PS) when compared with glioblastomas, and significantly low absolute maximum values of blood flow (BF) and blood volume (BV) when compared with the group of anaplastic oligodendrogliomas. CT perfusion using the normalized permeability index (PS) can reliably differentiate glioblastomas and anaplastic oligodendrogliomas. Perfusion parameters, both absolute and normalized, did not show statistically significant differences in the differential diagnosis of various molecular and genetic subtypes of anaplastic astrocytomas.

Conclusion

Conclusion. CT perfusion using all hemodynamic parameters demonstrated high reliability and efficacy in distinguishing between glioblastomas and anaplastic astrocytomas. Further research is required to evaluate the effectiveness of the method in distinguishing glioblastomas from anaplastic oligodendrogliomas.

глиомаастроцитомаКТ-перфузияgliomaastrocytomaCT-perfusionReferencesLouis D.N., Perry A., Reifenberger G., von Deimling A., Figarella-Branger D., Cavenee W.K., Ohgaki H., Wiestler O.D., Kleihues P., Ellison D.W. The 2016 World Health Organization classification of tumors of the central nervous system: a summary. Acta Neuropathol. 2016; 131: 803– 820. https://doi.org/10.1007/s00401-016-1545-1Louis D.N., Perry A., Reifenberger G., von Deimling A., Figarella-Branger D., Cavenee W.K., Ohgaki H., Wiestler O.D., Kleihues P., Ellison D.W. The 2016 World Health Organization classification of tumors of the central nervous system: a summary. Acta Neuropathol. 2016; 131: 803– 820. https://doi.org/10.1007/s00401-016-1545-1Потапов А.А., Горяйнов С.А., Охлопков В.А., Жуков В.Ю., Чумакова А.П., Шишкина Л.В., Лощенов В.Б., Савельева Т.А., Варюхина М.Д., Гольдберг М.Ф. Опыт использования флуоресцентной навигации и лазерной спектроскопии с применением 5-аминолевулиновой кислоты в хирургии опухолей головного мозга. Вестник РФФИ. 2016; 2 (90): 50–62. https://doi.org/10.22204/2410-4639-2016-090-02-50-62Potapov A.A., Goryaynov S.A., Okhlopkov V.A., Zhukov V.Yu., Chumakova A.P., Shishkina L.V., Loshchenov V.B., Saveleva T.A., Varyukhina M.D., Goldberg M.F. Use of Fluorescent Navigation with 5-Aminolevulinic Acid and Laser Spectroscopy in Brain Tumor Resection. Vestnik RFFI. 2016; 2 (90): 50–62. https://doi.org/10.22204/2410-4639-2016-090-02-50-62 (In Russian)Потапов А.А., Чобулов С.А., Никитин П.В., Охлопков В.А., Горяйнов С.А., Косырькова А.В., Маряхин А.Д., Чёлушкин Д.М., Рыжова М.В., Захарова Н.Е., Баталов А.И., Пронин И.Н., Данилов Г.В., Савельева Т.А., Лощенов В.Б., Яшин К.С., Чехонин В.П. Интраоперационная флуоресценция сосудов в структуре глиобластом головного мозга и их гистологическая характеристика. Журнал “Вопросы нейрохирургии” имени Н.Н. Бурденко. 2019; 83 (6): 21–34. https://doi.org/10.17116/neiro20198306121Potapov A.A., Chobulov S.A., Nikitin P.V., Okhlopkov V.A., Goryaynov S.A., Kosyr’kova A.V., Maryakhin A.D., Chelushkin D.M., Ryzhova M.V., Zakharova N.E., Batalov A.I., Pronin I.N., Danilov G.V., Savel’eva T.A., Loshchenov V.B., Yashin K.S., Chekhonin V.P. Intra-operative vascular fluorescence in cerebral glioblastomas and vascular histological features Burdenko's Journal of Neurosurgery = Zhurnal “Voprosy neirokhirurgii” imeni N.N. Burdenko. 2019; 83 (6): 21–34. https://doi.org/10.17116/neiro20198306121 (In Russian)Ballester L.Y., Huse J.T., Tang G., Fuller G.N. Molecular classification of adult diffuse gliomas: conflicting IDH1/IDH2, ATRX and 1p/19q results. Hum. Pathol. 2017; 69: 15–22. https://doi.org/10.1016/j.humpath.2017.05.005Ballester L.Y., Huse J.T., Tang G., Fuller G.N. Molecular classification of adult diffuse gliomas: conflicting IDH1/IDH2, ATRX and 1p/19q results. Hum. Pathol. 2017; 69: 15–22. https://doi.org/10.1016/j.humpath.2017.05.005Giannini C., Scheithauer B.W., Weaver A.L., Burger P.C., Kros J.M., Mork S., Graeber M.B., Bauserman S., Buckner J.C., Burton J., Riepe R., Tazelaar H.D., Nascimento A.G., Crotty T., Keeney G.L., Pernicone P., Altermatt H. Oligodendrogliomas: reproducibility and prognostic value of histologic diagnosis and grading. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2001; 60 (3): 248–262. https://doi.org/10.1093/jnen/60.3.248Giannini C., Scheithauer B.W., Weaver A.L., Burger P.C., Kros J.M., Mork S., Graeber M.B., Bauserman S., Buckner J.C., Burton J., Riepe R., Tazelaar H.D., Nascimento A.G., Crotty T., Keeney G.L., Pernicone P., Altermatt H. Oligodendrogliomas: reproducibility and prognostic value of histologic diagnosis and grading. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2001; 60 (3): 248–262. https://doi.org/10.1093/jnen/60.3.248Scott J.N., Brasher P.M., Sevick R.J., Rewcastle N.B., Forsyth P.A. How often are nonenhancing supratentorial gliomas malignant? A population study. Neurology. 2002; 59 (6): 947–949. https://doi.org/10.1212/wnl.59.6.947Scott J.N., Brasher P.M., Sevick R.J., Rewcastle N.B., Forsyth P.A. How often are nonenhancing supratentorial gliomas malignant? A population study. Neurology. 2002; 59 (6): 947–949. https://doi.org/10.1212/wnl.59.6.947Шульц Е.И., Пронин И.Н., Калинин П.Л., Туркин А.М., Кутин А.М., Тоноян А.С., Золотова С.В., Щуров И.Н., Пронин А.И., Фомичев Д.В., Шарипов О.И., Фадеева Л.М., Корниенко В.Н. СКТ-перфузия в диагностике опухолей селлярной и околоселлярной локализации. Журнал “Вопросы нейрохирургии” имени Н.Н. Бурденко. 2015; 79 (4): 71–77. https://doi.org/10.17116/neiro201579471-77Shul’ts E.I., Pronin I.N., Kalinin P.L., Turkin A.M., Kutin A.M., Tonoyan A.S., Zolotova S.V., Shchurov I.N., Pronin A.I., Fomichev D.V., Sharipov O.I., Fadeeva L.M., Kornienko V.N. SCT perfusion in the diagnosis of sellar and parasellar tumors. Burdenko's Journal of Neurosurgery = Zhurnal “Voprosy neirokhirurgii” imeni N.N. Burdenko. 2015; 79 (4): 71–77. https://doi.org/10.17116/neiro201579471-77 (In Russian)Баталов А.И., Захарова Н.Е., Погосбекян Э.Л., Фадеева Л.М., Горяйнов С.А., Баев А.А., Шульц Е.И., Челушкин Д.М., Потапов А.А., Пронин И.Н. Бесконтрастная ASL-перфузия в предоперационной диагностике супратенториальных глиом. Журнал “Вопросы нейрохирургии” имени Н.Н. Бурденко. 2018; 82 (6): 15–22. https://doi.org/10.17116/neiro20188206115Batalov A.I., Zakharova N.E., Pogosbekyan E.L., Fadeeva L.M., Goryaynov S.A., Baev A.A., Shul’ts E.I., Chelushkin D.M., Potapov A.A., Pronin I.N. Non-contrast ASL perfusion in preoperative diagnosis of supratentorial gliomas. Burdenko's Journal of Neurosurgery = Zhurnal “Voprosy neirokhirurgii” imeni N.N. Burdenko. 2018; 82 (6): 15–22. https://doi.org/10.17116/neiro20188206115 (In Russian)Тюрина А.Н., Пронин И.Н., Фадеева Л.М., Баталов А.И., Захарова Н.Е., Подопроигора А.Е., Шульц Е.И., Корниенко В.Н. Протонная 3D-МР-спектроскопия в диагностике глиальных опухолей головного мозга. Медицинская визуализация. 2019; 23 (3): 8–18. https://doi.org/10.24835/1607-0763-2019-3-8-18Tyurina A.N., Pronin I.N., Fadeeva L.M., Batalov A.I., Zakharova N.E., Podoprigora A.E., Shults E.I., Kornienko V.N. Proton 3D MR spectroscopy in the diagnosis of glial brain tumors. Medical Visualization. 2019; 23 (3): 8–18. https://doi.org/10.24835/1607-0763-2019-3-8-18 (In Russian)Saito T., Yamasaki F., Kajiwara Y., Abe N., Akiyama Y., Kakuda T., Takeshima Y., Sugiyama K., Okada Y., Kurisu K. Role of perfusion-weighted imaging at 3T in the histopathological differentiation between astrocytic and oligodendroglial tumors. Eur. J. Radiol. 2012; 81: 1863– 1869. https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2011.04.009Saito T., Yamasaki F., Kajiwara Y., Abe N., Akiyama Y., Kakuda T., Takeshima Y., Sugiyama K., Okada Y., Kurisu K. Role of perfusion-weighted imaging at 3T in the histopathological differentiation between astrocytic and oligodendroglial tumors. Eur. J. Radiol. 2012; 81: 1863– 1869. https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2011.04.009Jia Z., Geng D., Liu Y., Chen X., Zhang J. Low-grade and anaplastic oligodendrogliomas: differences in tumour microvascular permeability evaluated with dynamic contrast-enhanced magnetic resonance imaging. J. Clin. Neurosci. 2013; 20: 1110–1113. https://doi.org/10.1016/j.jocn.2012.09.019Jia Z., Geng D., Liu Y., Chen X., Zhang J. Low-grade and anaplastic oligodendrogliomas: differences in tumour microvascular permeability evaluated with dynamic contrast-enhanced magnetic resonance imaging. J. Clin. Neurosci. 2013; 20: 1110–1113. https://doi.org/10.1016/j.jocn.2012.09.019Yordanova Y., Duffau H. Supratotal resection of diffuse gliomas- an overview of its multifaceted implications. Neurochirurgie. 2017; 63: 243–249. https://doi.org/10.1016/j.neuchi.2016.09.006Yordanova Y., Duffau H. Supratotal resection of diffuse gliomas- an overview of its multifaceted implications. Neurochirurgie. 2017; 63: 243–249. https://doi.org/10.1016/j.neuchi.2016.09.006Lee J.Y., Ahn K.J., Lee Y.S., Jang J.H., Jung S.L., Kim B.S. Differentiation of grade II and III oligodendrogliomas from grade II and III astrocytomas: a histogram analysis of perfusion parameters derived from dynamic contrastenhanced (DCE) and dynamic susceptibility contrast (DSC) MRI. Acta Radiol. 2018; 59 (6): 723–731. https://doi.org/10.1177/0284185117728981Lee J.Y., Ahn K.J., Lee Y.S., Jang J.H., Jung S.L., Kim B.S. Differentiation of grade II and III oligodendrogliomas from grade II and III astrocytomas: a histogram analysis of perfusion parameters derived from dynamic contrastenhanced (DCE) and dynamic susceptibility contrast (DSC) MRI. Acta Radiol. 2018; 59 (6): 723–731. https://doi.org/10.1177/0284185117728981Fortin D., Cairncross G.J., Hammond R.R. Oligodendroglioma: an appraisal of recent data pertaining to diagnosis and treatment. Neurosurgery. 1999; 45 (6): 1279–1291. https://doi.org/10.1097/00006123-199912000-00001Fortin D., Cairncross G.J., Hammond R.R. Oligodendroglioma: an appraisal of recent data pertaining to diagnosis and treatment. Neurosurgery. 1999; 45 (6): 1279–1291. https://doi.org/10.1097/00006123-199912000-00001Arvinda H.R., Kesavadas C., Sarma P.S., Thomas B., Radhakrishnan V.V., Gupta A.K., Kapilamoorthy T.R., Nair S. Glioma grading: sensitivity, specificity, positive and negative predictive values of diffusion and perfusion imaging. J. Neurooncol. 2009; 94 (1): 87–96. https://doi.org/10.1007/s11060-009-9807-6Arvinda H.R., Kesavadas C., Sarma P.S., Thomas B., Radhakrishnan V.V., Gupta A.K., Kapilamoorthy T.R., Nair S. Glioma grading: sensitivity, specificity, positive and negative predictive values of diffusion and perfusion imaging. J. Neurooncol. 2009; 94 (1): 87–96. https://doi.org/10.1007/s11060-009-9807-6Roy B., Awasthi R., Bindal A., Sahoo P., Kumar R., Behari S., Ojha B.K., Husain N., Pandey C.M., Rathore R.K., Gupta R.K. Comparative evaluation of 3-dimensional pseudocontinuous arterial spin labeling with dynamic contrast-enhanced perfusion magnetic resonance imaging in grading of human glioma. J. Comput. Assist. Tomogr. 2013; 37 (3): 321–326. https://doi.org/10.1097/rct.0b013e318282d7e2Roy B., Awasthi R., Bindal A., Sahoo P., Kumar R., Behari S., Ojha B.K., Husain N., Pandey C.M., Rathore R.K., Gupta R.K. Comparative evaluation of 3-dimensional pseudocontinuous arterial spin labeling with dynamic contrast-enhanced perfusion magnetic resonance imaging in grading of human glioma. J. Comput. Assist. Tomogr. 2013; 37 (3): 321–326. https://doi.org/10.1097/rct.0b013e318282d7e2Корниенко В.Н., Пронин И.Н. Диагностическая нейрорадиология. 2-е изд. В 3-х томах. Т. 2, приложение. М.: Из-во ИП “Т.М. Андреева”, 2009. 462 с.Kornienko V.N., Pronin I.N. Diagnostic Neuroradiology. Second edition. In 3 Vol. Vol. 2. M.: T.M. Andreeva, 2009. 462 p. (In Russian)Li X., Zhu Y., Kang H., Zhang Y., Liang H., Wang S., Zhang W. Glioma grading by microvascular permeability parameters derived from dynamic contrast-enhanced MRI and intratumoral susceptibility signal on susceptibility weighted imaging. Cancer Imaging. 2015; 15 (1): 4. https://doi.org/10.1186/s40644-015-0039-zLi X., Zhu Y., Kang H., Zhang Y., Liang H., Wang S., Zhang W. Glioma grading by microvascular permeability parameters derived from dynamic contrast-enhanced MRI and intratumoral susceptibility signal on susceptibility weighted imaging. Cancer Imaging. 2015; 15 (1): 4. https://doi.org/10.1186/s40644-015-0039-zJung S.C., Yeom J.A., Kim J.H., Ryoo I., Kim S.C., Shin H., Lee A.L., Yun T.J., Park C.K., Sohn C.H., Park S.H., Choi S.H. Glioma: application of histogram analysis of pharmacokinetic parameters from T1-weighted dynamic contrast-enhanced MR imaging to tumor grading. Am. J. Neuroradiol. 2014; 35 (6): 1103–1110. https://doi.org/10.3174/ajnr.a3825Jung S.C., Yeom J.A., Kim J.H., Ryoo I., Kim S.C., Shin H., Lee A.L., Yun T.J., Park C.K., Sohn C.H., Park S.H., Choi S.H. Glioma: application of histogram analysis of pharmacokinetic parameters from T1-weighted dynamic contrast-enhanced MR imaging to tumor grading. Am. J. Neuroradiol. 2014; 35 (6): 1103–1110. https://doi.org/10.3174/ajnr.a3825Hempel J., Schittenhelm J., Klose U., Bender B., Bier G., Skardelly M., Tabatabai G., Castaneda Vega S., Ernemann U., Brendle C. In Vivo Molecular Profiling of Human Glioma. Clin. Neuroradiol. 2019; 29: 479–491. https://doi.org/10.1007/s00062-018-0676-2Hempel J., Schittenhelm J., Klose U., Bender B., Bier G., Skardelly M., Tabatabai G., Castaneda Vega S., Ernemann U., Brendle C. In Vivo Molecular Profiling of Human Glioma. Clin. Neuroradiol. 2019; 29: 479–491. https://doi.org/10.1007/s00062-018-0676-2Jain R. Perfusion CT imaging of brain tumors: an overview. Am. J. Neuroradiol. 2011; 32 (9): 1570–1577. https://doi.org/10.3174/ajnr.a2263Jain R. Perfusion CT imaging of brain tumors: an overview. Am. J. Neuroradiol. 2011; 32 (9): 1570–1577. https://doi.org/10.3174/ajnr.a2263Cha S., Tihan T., Crawford F., Fischbein N., Chang S., Bollen A., Nelson S., Prados M., Berger M., Dillon W. Differentiation of low-grade oligodendrogliomas from lowgrade astrocytomas by using quantitative blood-volume measurements derived from dynamic susceptibility contrast-enhanced MR imaging. Am. J. Neuroradiol. 2005; 26: 266–273.Cha S., Tihan T., Crawford F., Fischbein N., Chang S., Bollen A., Nelson S., Prados M., Berger M., Dillon W. Differentiation of low-grade oligodendrogliomas from lowgrade astrocytomas by using quantitative blood-volume measurements derived from dynamic susceptibility contrast-enhanced MR imaging. Am. J. Neuroradiol. 2005; 26: 266–273.Osborn A. Osborn’s brain imaging pathology anatomy. Salt Lake City, UT: Amirsys, Inc., 2012. 553 p.Osborn A. Osborn’s brain imaging pathology anatomy. Salt Lake City, UT: Amirsys, Inc., 2012. 553 p.Smits M. Imaging of oligodendroglioma. Br. J. Radiol. 2016; 89 (1060): 20150857. https://doi.org/10.1259/bjr.20150857Smits M. Imaging of oligodendroglioma. Br. J. Radiol. 2016; 89 (1060): 20150857. https://doi.org/10.1259/bjr.20150857Khalid L., Carone M., Dumrongpisutikul N., Intrapiromkul J., Bonekamp D., Barker P.B., Yousem D.M. Imaging characteristics of oligodendrogliomas that predict grade. Am. J. Neuroradiol. 2012; 33: 852–857. https://doi.org/10.3174/ajnr.a2895Khalid L., Carone M., Dumrongpisutikul N., Intrapiromkul J., Bonekamp D., Barker P.B., Yousem D.M. Imaging characteristics of oligodendrogliomas that predict grade. Am. J. Neuroradiol. 2012; 33: 852–857. https://doi.org/10.3174/ajnr.a2895Zulfiqar M., Dumrongpisutikul N., Intrapiromkul J., Yousem D.M. Detection of intratumoral calcification in oligodendrogliomas by susceptibility-weighted MR imaging. Am. J. Neuroradiol. 2012; 33: 858–864. https://doi.org/10.3174/ajnr.a2862Zulfiqar M., Dumrongpisutikul N., Intrapiromkul J., Yousem D.M. Detection of intratumoral calcification in oligodendrogliomas by susceptibility-weighted MR imaging. Am. J. Neuroradiol. 2012; 33: 858–864. https://doi.org/10.3174/ajnr.a2862Пронин И.Н., Захарова Н.Е., Фадеева Л.М., Пронин А.И., Шульц Е.И., Баталов А.И. Импульсная последовательность SWI/SWAN в МРТ-диагностике микрокровоизлияний и сосудистых мальформаций. Онкологический журнал: лучевая диагностика, лучевая терапия. 2018; 1 (3): 49–59. https://doi.org/10.37174/2587-7593-2018-1-3-49-57Pronin I.N., Zakharova N.E., Fadeeva L.M., Pronin A.I., Shults E.I., Batalov A.I. Pulse Sequence SWI/SWAN in Diagnosis of Microhemorrhage and Cerebral Vascular Micromalformations. Journal of Oncology: Diagnostic Radiology and Radiotherapy. 2018; 1 (3): 49–57. https://doi.org/10.37174/2587-7593-2018-1-3-49-57 (In Russian)

The authors declare that there are no conflicts of interest present.