References

medvis

Медицинская визуализация

Medical Visualization

1607-07632408-9516

RDS-Media Ltd.

10.24835/1607-0763-2018-4-108-126

medvis-612

Research Article

ГОЛОВА И ШЕЯ

HEAD AND NECK

ДИФФУЗИОННАЯ КУРТОЗИСНАЯ МРТ В ОЦЕНКЕ МИКРОСТРУКТУРЫ ВЕЩЕСТВА ГОЛОВНОГО МОЗГА. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ ЗДОРОВЫХ ДОБРОВОЛЬЦЕВ

DIFFUSION-KURTOSIS IMAGING IN ASSESMENT OF BRAIN MICROSTRUCTURE. HEALTHY VOLUNTEERS MEASURMENTS

Погосбекян

Э. Л.

Pogosbekyan

E. L.

Москва.

Eduard L. Pogosbekyan – med. physicist of Neuroradiology department.

Moscow.

epogosbekyan@nsi.ru

Туркин

А. М.

Turkin

A. M.

Туркин Александр Мирович – канд. мед. наук, старший научный сотрудник отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики.

Москва.

Alexander M. Turkin – cand. of med. sci., senior researcher of Neuroradiology department.

Moscow.

Баев

А. А.

Baev

A. A.

Баев Александр Александрович – аспирант отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики.

Москва.

Alexander A. Baev – med. doctor of Neuroradiology department.

Moscow.

Шульц

Е. И.

Shults

E. I.

Шульц Евгений Игоревич – врач отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики.

Москва.

Evgeniy I. Shults – med. doctor of Neuroradiology department.

Moscow.

Хачанова

Н. В.

Khachanova

N. V.

Хачанова Наталья Валерьевна – канд. мед. наук, профессор кафедры неврологии и нейрохирургии.

Москва.

Natalya V. Khachanova – cand. of med. sci., Assistant of Neurology and Neurosurgery Department.

Moscow.

Максимов

И. И.

Maximov

I. I.

Максимов Иван Иванович – канд. физ.-мат. наук, старший научный сотрудник.

Осло.

Ivan I. Maximov – cand. of phys.-math. sci., senior researcher.

Oslo.

Фадеева

Л. М.

Fadeeva

L. M.

Фадеева Людмила Михайловна – ведущий инженер отделения рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики.

Москва.

Lyudmila M. Fadeeva – lead. engineer of Neuroradiology department.

Moscow.

Пронин

И. Н.

Pronin

I. N.

Пронин Игорь Николаевич – академик РАН, доктор мед. наук, профессор, заведующий отделением рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики, заместитель директора по науке.

Москва.

Igor N. Pronin – Full Мember of the Russian Academy of Sciences, doct. of med. sci., Professor, Head of Neuroradiology department, Deputy Director.

Moscow.

Корниенко

В. Н.

Kornienko

V. N.

Корниенко Валерий Николаевич – академик РАН, доктор мед. наук, профессор, научный консультант, отделение рентгеновских и радиоизотопных методов диагностики.

Москва.

Valeriy N. Kornienko – Full Мember of the Russian Academy of Sciences, doct. of med. sci., Professor, Сonsultant, Neuroradiology department.

Moscow.

ФГАУ “Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии им. акад. Н.Н. Бурденко” Минздрава России.РоссияFederal State Autonomous Institution “N.N. Burdenko National Medical Research Center of Neurosurgery” of the Ministry of Health of the Russian Federation.Russian Federation

ГБОУ ВПО “Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н.И. Пирогова” Минздрава России.РоссияPirogov Russian National Research Medical University.Russian Federation

Университет Осло.НорвегияOslo University.Norway

ФГАУ “Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии им. акад. Н.Н. Бурденко” Минздрава России..РоссияFederal State Autonomous Institution “N.N. Burdenko National Medical Research Center of Neurosurgery” of the Ministry of Health of the Russian Federation.Russian Federation

2018

28082018

04108126

2018

Погосбекян Э.Л., Туркин А.М., Баев А.А., Шульц Е.И., Хачанова Н.В., Максимов И.И., Фадеева Л.М., Пронин И.Н., Корниенко В.Н.

Pogosbekyan E.L., Turkin A.M., Baev A.A., Shults E.I., Khachanova N.V., Maximov I.I., Fadeeva L.M., Pronin I.N., Kornienko V.N.

Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.

This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.

https://medvis.rdsmedia.ru/jour/article/view/612

Цель исследования: изучить качественную и количественную вариативность диффузионных параметров белого и серого вещества головного мозга в группе здоровых добровольцев. Выявить связь диффузии и куртозиса МРТ с возрастными изменениями в структуре мозга.Материал и методы. В исследовании принимали участие 14 условно здоровых добровольцев (9 мужчин, 5 женщин; возраст от 21 года до 55 лет, средний 34 года). Они были разделены на 2 возрастные группы: 7 человек младше 35 лет (6 мужчин, 1 женщина, средний возраст 25 лет), 7 человек старше 35 лет (3 мужчины, 4 женщины, средний возраст 44 года). Исследования проводились на магнитно-резонансном томографе с напряженностью магнитного поля 3,0 Тл (Signa HDxt, General Electric, США) с использованием 8-канальной головной катушки с амплитудой градиента 50 мТ/м и скоростью нарастания 150 Т/м/с. Диффузионно-взвешенные измерения проводились на основе эхопланарной импульсной последовательности “спиновое эхо” (SE EPI) с TR = 10000 мс, TEmin = 102 мс, FОV = 240 мм, изотропным размером воксела 3 × 3 × 3 мм3 и набором диффузионных градиентов по 60 не компланарным направлениям. Использовались 3 значения диффузионных весов (b-фактора): 0, 1000 и 2500 с/мм2. Время сбора данных диффузионно-куртозисной МРТ (ДК МРТ) составило 22 мин. На вычисленных параметрических картах коэффициентов диффузии и куртозиса полуавтоматическим методом были удалены участки с внемозговыми структурами. Далее аффинными преобразованиями изображения мозга были трансформированы в пространство MNI152. Затем на трансформированные параметрические карты были наложены маски 9 анатомических областей мозга, для которых проводились вычисления значений коэффициентов диффузии и куртозиса. Результаты. Фракционная анизотропия (FA) варьировалась от значений 0,06 в конвекситальной коре затылочной доли до 0,25 в белом веществе больших полушарий, куртозисная анизотропия (KA) принимала значения от 0,03 до 0,14 в аналогичных отделах мозга. Аксиальный (AK), радиальный (RK) и средний куртозис (MK) были минимальными в верхней лобной извилине и максимальными в белом веществе больших полушарий. AK менялся от значений 0,55 до 0,72, RK – от 0,62 до 1,05 и MK – от 0,59 до 0,88. Аксиальная (AxEAD) и радиальная (RadEAD) диффузии внеаксональной воды были минимальными в скорлупе и максимальными в верхней лобной извилине. AxEAD менялась от значений 1,38 • 10–3 до 2,57 • 10–3, RadEAD – от 1,03 • 10–3 до 2,34 • 10–3. Доля аксональной воды (AWF) принимала минимальное значение в верхней лобной извилине, равное 0,18, и максимальное в белом веществе больших полушарий, равное 0,29. Значения индекса извитости внеаксональной среды (TORT) были в диапазоне от 1,06 в конвекситальной коре затылочной доли до 1,43 в белом веществе больших полушарий. У возрастных групп статистически значимо отличались только параметры AWF, RK, RadEAD в скорлупе, а также KA в верхней височной извилине. Максимальное значение корреляции с возрастом было получено у MK в переднем отделе верхней височной извилины, равное 0,562.Выводы. ДК МРТ является высокочувствительным методом оценки свойств микроструктуры мозгового вещества с учетом возрастных изменений.

Aim: discover quantitative and qualitative variance of diffusion parameters in white and gray matter of healthyvolunteers brain. Discover correlation between diffusion and kurtosis parameters, find out if there is correlation between the parameters and aging microstructural changes.Materials and methods. 14 healthy volunteers were investigated (9 men, 5 women; age from 21 to 55 years, mean 34). The volunteers were classified into two groups by age: 7 subjects who younger 35 (6 men and 1 woman, mean age 25) and 7 subjects who older 35 years (3 men and 4 women, mean age 44). We used 3.0 Tesla MRI (3.0T SignaHDxt, General Electric, USA) with 8 channel head coil, gradient strength 50 mT/m, slew rate 150 T/m/s. Diffusion imaging was based on echo planar “spin echo” sequence (SE EPI), TR = 10000 ms, TEmin = 102 ms, FOV = 240 mm, voxel size 3 × 3 × 3 mm3, 60 non-coplanar diffusion directions and three b-values: 0, 1000, 2500 s/mm2. Acquisition time of diffusion kurtosis imaging was 22 minutes. We excluded extracerebral areas on diffusion and kurtosis parametric maps using semi-automatic approach. After that, brain images were transformed to MNI152 space using affine method. Masks of 9 anatomical structures were applied to the transformed images. Diffusion and kurtosis values were measured in these structures. Results. Fractional anisotropy (FA) changed from 0.06 in lateral occipital cortex to 0.25 in cerebral white matter, kurtosis anisotropy (KA) changed from 0.03 to 0.14 in the same cerebral structures. Axial (AK), radial (RK) and mean kurtosis (MK) were minimal in superior frontal gyrus and maximal in cerebral white matter. AK changed from 0.55 to 0.72, RK changed from 0.62 to 1.05, MK from 0.59 to 0.88. Axial(AxEAD) and radial extra axonal water diffusion (RadEAD) were minimal in putamen and maximal in superior frontal gyrus. AxEAD was changing from 1.38 • 10–3 to 2.57 • 10–3, RadEAD from 1.03 • 10–3 to 2.34 • 10–3. Axonal water fraction (AWF) had minimal value 0,18 in superior frontal gyrus and maximal value 0.29 in cerebral white matter. Tortuosity (TORT) changed from 1.06 in lateral occipital cortex to 1.43 in cerebral white matter. There was significant difference between age groups in AWF, RK, RadEAD in putamen and in KA in superior temporal gyrus. Maximal correlation with age was in MK in superior temporal gyrus, anterior division. It was equal to 0.562.Conclusions: Diffusion kurtosis imaging is highly sensitive method of brain tissue microstructure assessment, which detects age-related changes.

куртозисдиффузионно-куртозисная МРТ

kurtosisdiffusion kurtosis imaging

References1

Huisman T., Sorensen A., Hergan K., Gonzalez R., Schaefer P. Diffusion-weighted imaging for the evaluation of diffuse axonal injury in closed head injury. J. Comput. Assisted Tomogr. 2003; 27: 5–11.

Arfanakis K., Haughton V.M., Carew J.D., Rogers B.P., Dempsey R.J., Meyerand M.E. Diffusion tensor MR imaging in diffuse axonal injury. Am. J. Neuroradiol. 2002, 23: 794–802.

Пронин И.Н., Корниенко В.Н., Фадеева Л.М., Родионов П.В., Голанов А.В. Диффузионно-взвешенные изображения в исследовании опухолей головного мозга и перитуморального отека. Журнал Вопросы нейрохирургии им. Н.Н. Бурденко. 2000; 3: 14-17.

Pronin I.N., Kornienko V.N., Fadeeva L.M., Rodionov P.V., Golanov A.V. Diffusion-weighted images of brain tumors and peritumoral edema. Journal Voprosy Neirokhirurgii imeni N.N. Burdenko. 2000; 3: 14–17. (In Russian)

Корниенко В.Н., Пронин И.Н. Диагностическая нейрорадиология. Т. 1. М., 2008. 454 с.

Kornienko V.N., Pronin I.N. Diagnostical Neuroradiology. Vol. 1. Moscow, 2008. 454 p. (In Russian)

Asanuma T., Doblas S., Tesiram Y.A., Saunders D., Cranford R., Yasui H., Inanami O., Smith N., Floyd R.A., Kotake Y., Towner R.A. Visualization of the protective ability of a free radical trapping compound against rat C6 and F98 gliomas with diffusion tensor fiber tractography. J. Magn. Reson. Imaging. 2008; 28 (3): 574–587. DOI: 10.1002/jmri.21474.

Van Westen D., Latt J., Englund E., Brockstedt S., Larsson E.M. Tumor Extension in High-Grade Gliomas Assessed with Diffusion Magnetic Resonance Imaging: Values and Lesion-to-Brain Ratios of Apparent Diffusion Coefficient and Fractional Anisotropy. Acta Radiol. 2006; 3: 311–319. DOI: 10.1080/02841850500539058.

Туркин А.M., Долгушин М.Б., Подопригора А.Е., Серков С.В., Такуш С.В., Фадеева Л.М., Корни енко В.Н. Отек головного мозга – возможности магнитно-резонансной томографии. Вестник рентгенологии и радиологии. 2010; 1: 4–11.

Turkin A.M., Dolgushin M.B., Podoprigora A.E., Serkov S.V., Takush S.V., Fadeeva L.M., Kornienko V.N. Cerebral edema – the possibility of magnetic resonance imaging. Vestnik Rentgenologii i Radiologii. 2010; 1: 4–11. (In Russian)

Корниенко В.Н., Пронин И.Н., Фадеева Л.M., Захарова Н.Е., Долгушин М.Б., Подопригора А.Е. Диф фузионно-тензорная магнитно-резонансная томография и трактография. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2008; 2 (1): 32–40.

KornienkoV.N., ProninI.N., FadeevaL.M., ZakharovaN.E., DolgushinM.B., PodoprigoraA.E. Diffusion-tensor magnetic resonance imaging and tractography. Annaly Klinicheskoi i Experimentalnoi Nevrologii. 2008; 2(1): 32–40. (In Russian)

Захарова Н.Е., Потапов А.А., КорниенкоВ.Н., Пронин И.Н., Фадеева Л.М., Гаврилов А.Г., Ошоров А.В., Горшков К.М., Такуш С.В. Оценка состояния проводящих путей головного мозга при диффузных аксональных повреждениях с помощью диффузионно-тензорной магнитно-резонансной томографии. Журнал Вопросы нейрохирургии им. Н.Н. Бурденко. 2010; 2: 3–9.

Zakharova N.E., Potapov A.A., Kornienko V.N., Pronin I.N., Fadeeva L.M., Gavrilov A.G., Oshorov A.V., Gorshkov K.M., Takush S.V. Evaluation of the brain pathways in diffuse axonal lesions using diffusion-tensor magnetic resonance imaging. Journal Voprosy Neirokhirurgii im N.N. Burdenko. 2010; 2: 3–9. (In Russian)

Dauguet J., Peled S., Berezovskii V., Delzescaux T., Warfield S.K., Born R., Westin C.F. Comparison of fiber tracts derived from in-vivo DTI tractography with 3D histological neural tract tracer reconstruction on a macaque brain. Neuroimage. 2007; 37 (2): 530–538.

Lope-Piedrafita S., Garcia-Martin M., Galons J., Gillies R., Trouard T. Longitudinal diffusion tensor imaging in a rat brain glioma model. NMR Biomed. 2008; 21: 799–808. DOI: 10.1002/nbm.1256.

Jensen J.H., Helpern J.A., Ramani A., Lu H., Kaczynski K. Diffusional kurtosis imaging: The quantification of non-Gaussian water diffusion by means of magnetic resonance imaging. Magn. Reson. Med. 2005; 53 (6): 1432–1440. DOI: 10.1002/mrm.20508.

Jensen J.H., Helpern J.A., Ramani A., Lu H., Kaczynski K. Diffusional kurtosis imaging: The quantification of non- Gaussian water diffusion by means of magnetic resonance imaging. Magn. Reson. Med. 2005; 53 (6): 1432–1440. DOI: 10.1002/mrm.20508.

Lazar M., Jensen J.H., Xuan L., Helpern, J.A. Estimation of the orientation distribution function from diffusional kurtosis imaging. Magn. Reson. Med. 2008; 60 (4): 774–781. DOI: 10.1002/mrm.21725.

Fieremans E., Benitez A., Jensen J.H., Falangola M.F., Tabesh A., Deardorff R.L., Spampinato M.V.S., Babb J.S., Novikov D.S., Ferris S.H., Helpern J.A.. Novel White Matter Tract Integrity Metrics Sensitive to Alzheimer Disease Progression. Am. J. Neuroradiol. 2013; 34: 2105–2112. DOI: 10.1016/j.nicl.2013.11.001.

Van Cauter S., Veraart J., Sijbers J., Peeters R.R., Himmelreich U., De Keyzer F., Van Gool S.W., Van Calenbergh F., De Vleeschouwer S., Van Hecke W., Sunaert S. Gliomas: diffusion kurtosis MR imaging in grading. Radiology. 2012; 263 (2): 492–501. DOI: 10.1148/radiol.12110927.

Тоноян А.С., Пронин И.Н., Пицхелаури Д.И., Хачанова Н.В., Фадеева Л.М., Погосбекян Э.Л., Захарова Н.Е., Потапов А.А., Шульц Е.И., Быканов А.Е., Яковленко Ю.Г., Корниенко В.Н. Диффузионно-куртозисная МРТ в диагностике злокачественности глиом головного мозга. Медицинская визуализация. 2015;1: 7–18.

Tonoyan A.S., Pronin I.N., Pitskhelauri D.I., Khachanova N.V., Fadeeva L.M., Pogosbekyan E.L., Zakharova N.E., Potapov A.A., Shulz E.I., Bykanov A.E., Yakovlenko Yu.G., Kornienko V.N. Diffusion-kurtosis MRI in the diagnosis of brain gliomas malignancy. Medical Visualization. 2015; 1: 7–18. (In Russian)

Zhuo J., Xu S., Proctor J. L., Mullins R.J., Simon J.Z., Fiskum G., Gullapalli R.P. Diffusion kurtosis as an in vivo imaging marker for reactive astrogliosis in traumatic brain injury. Neuroimage. 2012: 59 (1): 467–477. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2011.07.050.

Grossman E.J., Jensen J.H., Babb J.S., Chen Q., Tabesh A., Fieremans E., Xia D, Inglese M., Grossman R.I. Cognitive impairment in mild traumatic brain injury: a longitudinal diffusional kurtosis and perfusion imaging study. Am. J. Neuroradiol. 2013; 34 (5): 951–957. DOI: 10.3174/ajnr.A3358.

Stejskal E.O., Tanner J.E. Spin diffusion measurements: spin echoes in the presence of a time-dependent field gradient. J. Chemical Phys. 1965; 42 (1): 288–292.

Корниенко В.Н., Пронин И.Н., Голанов А.В., Фадеева Л.М., Родионов П.В. Диффузионно-взвешенные изображения в исследовании глиом головного мозга. Медицинская визуализация. 2000; 1: 18–25.

Kornienko V.N., Pronin I.N., Golanov A.V., Fadeeva L.M., Rodionov P.V. Diffusion-kurtosis MRI in the diagnosis of the brain gliomas malignancy. Medical Visualization. 2000; 1: 18–25. (In Russian)

Pierpaoli C., Jezzard P., Basser P.J., Barnett A., Di Chiro G. Diffusion tensor MR imaging of the human brain. Radiology. 1996; 201 (3): 637–648.

Pierpaoli C., Jezzard P., Basser P.J., Barnett A., Di Chiro G. Diffusion tensor MR imaging of the human brain. Radiology. 1996; 201 (3): 637–648. 22. Mori S., van Zijl P. Fiber tracking: principles and strategies– a technical review. NMR in Biomedicine. 2002; 15 (7–8): 468–480. DOI: 10.1002/nbm.781.

Mori S., van Zijl P. Fiber tracking: principles and strategies– a technical review. NMR in Biomedicine. 2002; 15 (7–8): 468–480. DOI: 10.1002/nbm.781.

Basser P., Pierpaoli C. Microstructural and physiological features of tissues elucidated by quantitative – diffusiontensor MRI. J. Magn. Reson. 1996; 111: 209–219.

Jensen J., Helpern J. MRI quantification of non-Gaussian water diffusion by kurtosis analysis. NMR Biomed. 2010; 23: 698–710. DOI: 10.1002/nbm.1518.

Fieremans E., Jensen J.H., Helpern, J.A. White matter characterization with diffusional kurtosis imaging. Neuroimage. 2011; 58 (1): 177–188. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2011.06.006.

Tonoyan A.S., Pronin I.N., Pitskhelauri D.I., Khachanova N.V., Fadeeva L.M., Pogosbekyan E.L., Zakharova N.E., Potapov A.A., Shulz E.I., Alexandrova E.V., Gavrilov A.G. Diffusion-kurtosis magnetic resonance imaging is a new method for estimating non-Gaussian diffusion in neuroradiology. Meditsinskaya fizika = Medical Physics. 2014; 4: 57–63. (In Russian)

Тоноян А.С., Пронин И.Н., Пицхелаури Д.И., Захарова Н.Е., Хачанова Н.В., Фадеева Л.М., Погосбекян Э.Л., Потапов А.А., Шульц Е.И., Александрова Е.В. Гаврилов А.Г. Диффузионно-куртозисная магнитно-резонансная томография – новый метод оценки негауссовской диффузии в нейрорадиологии. Медицинская физика. 2014; 4: 57–63.

Poot D.H., den Dekker A.J., Achten E., Verhoye M., Sijbers J. Optimal experimental design for diffusionkurtosis imaging. IEEE transactions on medical imaging. 2010; 29 (3): 819–829. DOI: 10.1109/TMI.2009.2037915.

Kiselev V.G., Il’yasov K.A. Is the “biexponential diffusion” biexponential? Magn. Reson. Med. 2007; 57 (3): 464–469. DOI: 10.1002/mrm.21164.

Hui E., Fieremans E., Jensen J,.Tabesh A., Feng W., Bonilha L., Spampinato M.V., Adams R., Helpern J.A. Stroke Assessment with Diffusional Kurtosis Imaging. Stroke. 2012; 43 (11): 2968–2973. DOI: 10.1161/STROKEAHA.112.657742.

Tonoyan A.S., Pronin I.N., Pitskhelauri D.I., Zakharova N.E., Khachanova N.V., Fadeeva L.M., Pogosbekyan E.L., Potapov A.A., Shulz E.I.,Alexandrova E.V., Gavrilov A.G., Kornienko V.N. Diffusive kurtosis magnetic resonance imaging: a new method for characterizing the structural organization of the brain substance (preliminary results in healthy volunteers). Radiologia-Practika. 2015; 1 (49): 57–67. (In Russian)

Тоноян А.С., Пронин И.Н., Пицхелаури Д.И., Захарова Н.Е., Хачанова Н.В., Фадеева Л.М., Погосбекян Э.Л., Потапов А.А., Шульц Е.И., Александрова Е.В., Гаврилов А.Г., Корниенко В.Н. Диффузионная куртозисная магнитно-резонансная томография: новый метод характеристики структурной организации мозгового вещества (предварительные результаты у здоровых добровольцев). Радиология-Практика. 2015; 1 (49): 57–67.

Aja-Fernandez S., Alberola-Lopez C., Westin C.F. Noise and signal estimation in magnitude MRI and Rician distributed images: a LMMSE approach. IEEE transactions on image processing. 2008; 17 (8): 1383–1398. DOI: 10.1109/TIP.2008.925382.

Klein S., Staring M., Murphy K., Viergever M.A., Pluim J.P.W. elastix: a toolbox for intensity based medical image registration. IEEE Transactions on Medical Imaging. 2010; 29 (1): 196–205. DOI: 10.1109/TMI.2009.2035616.

Jeurissen B., Leemans A., Sijbers J. Automated correction of improperly rotated diffusion gradient orientations in diffusion weighted MRI. Medical Image Analysis. 2014; 18 (7): 953–962. DOI: 10.1016/j.media.2014.05.012.

Jeurissen B., Leemans A., Sijbers J. Automated correction diffusion weighted MRI. Medical Image Analysis. 2014; 18 (7): 953–962. DOI: 10.1016/j.media.2014.05.012.

Desikan R.S., Ségonne F., Fischl F., Quinn B.T., Dickerson B.S., Blacker D., Buckner R.L., Dale A.M., Maguire R.P., Hyman B.T., Albert M.S., Killiany R.J. An automated labeling system for subdividing the human cerebral cortex on MRI scans into gyral based regions of interest. Neuroimage. 2006; 31: 968–980. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2006.01.021.

Lätt J., Nilsson M., Wirestam R., Ståhlberg F., Karlsson N., Johansson M., Sundgren P., van Westen D. Regional values of diffusional kurtosis estimates in the healthy brain. J. Magn. Reson. Imaging. 2013; 37 (3): 610–618. DOI: 10.1002/jmri.23857.

Wang Q., Xu X., Zhang M. Normal aging in the basal ganglia evaluated by eigenvalues of diffusion tensor imaging. Am. J. Neuroradiol. 2010; 31 (3): 516–520. DOI: 10.3174/ajnr.A1862.

Das S.K., Wang J.L., Bing L., Bhetuwal A.,Yang H.F. Regional values of diffusional kurtosis estimates in thehealthy brain during normal aging. Clin. Neuroradiol. 2017; 27 (3): 283–298.

Smith S.M., Jenkinson M., Johansen-Berg H., Rueckert D., Nichols T.E., Mackay C.E., Watkins K.E., Ciccarelli O., Cader M.Z., Matthews P.M., Behrens T.E. Tract-based spatial statistics: voxelwise analysis of multi-subject diffusion data. Neuroimage. 2006; 31: 1487–505. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2006.02.024.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.