medvisМедицинская визуализацияMedical Visualization1607-07632408-9516RDS-Media Ltd.10.24835/1607-0763-2017-4-97-112medvis-454Research ArticleГОЛОВА И ШЕЯHEAD AND NECKДиффузионная куртозисная МРТ в оценке перитуморального отека глиобластом и метастазов в головной мозгDiffusion Kurtosis Imaging in the Assessment of Peritumoral Brain Edema in Glioblastomas and Brain MetastasesТуркинА. М.TurkinA. M.turkin@nsi.ruПогосбекянЭ. Л.PogosbekyanE. L.ТоноянА. С.TonoyanA. C.ШульцЕ. И.ShultsE. I.МаксимовИ. И.MaximovI. I.ДолгушинМ. Б.DolgushinM. B.ХачановаН. В.KhachanovaN. V.ФадееваЛ. М.FadeevaL. M.Мельникова-ПицхелауриТ. В.Melnikova-PitskhelauriT. V.ПицхелауриД. И.PitskhelauriD. I.ПронинИ. Н.ProninI. N.КорниенкоВ. Н.KornienkoV. N.ФГАУ “Национальный научно-практический центр нейрохирургии им. академика Н.Н. Бурденко” Минздрава РоссииРоссияN.N. Burdenko National Scientific and Practical Center for NeurosurgeryRussian FederationТехнический университет ДортмундаГерманияTU Dortmund UniversityGermanyФГБНУ “Российский онкологический научный центр им. Н.Н. Блохина” Минздрава РоссииРоссияN.N. Blokhin Russian Cancer Research CenterRussian FederationГБОУ ВПО “Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н.И. Пирогова” Минздрава РоссииРоссияN.I. Pirogov Russian National Research Medical UniversityRussian Federation2017280820170497112Copyright © Туркин А.М., Погосбекян Э.Л., Тоноян А.С., Шульц Е.И., Максимов И.И., Долгушин М.Б., Хачанова Н.В., Фадеева Л.М., Мельникова-Пицхелаури Т.В., Пицхелаури Д.И., Пронин И.Н., Корниенко В.Н., 20172017Туркин А.М., Погосбекян Э.Л., Тоноян А.С., Шульц Е.И., Максимов И.И., Долгушин М.Б., Хачанова Н.В., Фадеева Л.М., Мельникова-Пицхелаури Т.В., Пицхелаури Д.И., Пронин И.Н., Корниенко В.Н.Turkin A.M., Pogosbekyan E.L., Tonoyan A.C., Shults E.I., Maximov I.I., Dolgushin M.B., Khachanova N.V., Fadeeva L.M., Melnikova-Pitskhelauri T.V., Pitskhelauri D.I., Pronin I.N., Kornienko V.N.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://medvis.rdsmedia.ru/jour/article/view/454Цель исследования

Цель исследования: изучить возможности применения диффузионной куртозисной  магнитно-резонансной томографии (ДК МРТ) для оценки перитуморальной зоны вне- и внутримозговых опухолей в разных участках по мере распространения отека от опухоли к периферии, а также нормального белого вещества на контралате ральной опухоли стороне.

Материал и методы

Материал и методы. В исследовании принимали участие 38 пациентов с супратенториальными опухолями головного мозга: 24 (63%) больных с первично выявленной глиобластомой (ГБ) и 14 (37%) больных с метастазами различных раков в головной мозг (МТС). Диагностические исследования проводилось на магнитно-резонансном сканере с напряженностью магнитного поля 3,0 Тл (3,0 Tл Signa HDxt, General Electric, США) по стандартному для диагностики новообразований протоколу и дополнительно по протоколу ДК МРТ. Стандартный протокол для оценки новообразований головного мозга включал: Т1-, T2-взвешенные изображения, T2-FLAIR, диффузионно-взвешенные изображения (ДВИ), T1 c контрастным усилением в трех плоскостях. ДК МРТ проводились на основе эхопланарной импульсной последовательности спиновое эхо (SE EPI) с TR = 10 000 мс, TEmin = 102 мс, FОV = 240 мм, изотропным размером воксела 3 × 3 × 3 мм3 и набором диффузионных градиентов по 60 направлениям. Измерения проводили для трех значений диффузионных весов (b-фактора): 0, 1000 и 2500 с/мм2. Время сбора данных ДК МРТсоставило 22 мин. Продолжительность всего исследования, включая стандартный протокол, составила 40 мин. Протокол исследования был одобрен этическим комитетом института. Параметрические карты были построены для следующих диффузионных коэффициентов: среднего (МК), поперечного/радиального (RK), продольного/аксиального (AK) куртозиса; средней (MD), поперечной/радиальной (RD) и продольной/аксиальной (AD) диффузии; фракционной анизотропии (FA) и коэффициентов биэкс-поненциальной модели диффузии: доли аксональной воды (AWF), аксиальной (AxEAD) и радиальной (RadEAD) диффузии внеаксональной воды и индекса извитости траектории движения молекул воды (TORT). Были получены нормативные количественные показатели для шести областей перитуморальной зоны по мере удаления от опухоли к периферии отека, а также в нормальном веществе мозга на контралатеральной опухоли стороне (К/Л). Проведен сравнительный анализ данных показателей для случаев с ГБ и МТС. Обработка диффузионных изображений проводилась в среде Matlab и при помощи программного обеспечения Explore DTI (http://www.exploredti.com/).

 

 

Результаты

Результаты. Анатомические обзорные МР-изображения (Т1 без и с контрастным усилением)  демонстрировали контрастируемую часть новообразования. На Т2-FLAIR-изображениях визуализировались области перитуморального отека, распространяющегося преимущественно по белому веществу мозга. Измерение коэффициентов диффузионного куртозиса по направлению распространения отека от опухоли к границе с неизмененным веществом мозга выявило снижение значений в ближней перитуморальной области отека (области 2–3) и постепенное нарастание к границе отека (области 5–6). В области 2 значения MK в группах ГБ и МТС составили МКГБ(2) = 0,637 ± 0,140 и МКМТС(2) = 0,550 ±  0,046 соответственно; RK в этой области – RKГБ(2) = 0,690 ± 0,154 и RKМТС(2) = 0,584 ±  0,051. У больных с ГБ снижение коэффициентов MK и RK было менее выражено. Отличия обоих коэффициентов у больны х с ГБ и МТС в области 2 были значимыми (p < 0,001). Значимых отличий значений AK для ГБ и МТС в области 2 получено не было (p > 0,05), но в областях 3 и 4 отличия были значимы (p < 0,01). Минимальное значение AK у  больных с МТС в центральной части отека (области 3–4) cоставило АКМТС(3-4) = 0,433 ±  0,063. Значения MK и RK в веществе мозга на контралатеральной стороне у больных с МТС  оказались значимо выше, чем у группы ГБ (p < 0,02), и составили MKК/Л МТС = 0,954 ±  0,140, RKК/Л МТС = 1,257 ± 0,308 и MKК/Л ГБ = 0,829 ± 0,146, RKК/Л ГБ = 0,989 ± 0,282  соответственно. Для АК значимых отличий в группах получено не было.

 

 

Заключение

Заключение. Коэффициенты куртозиса, измеренные в перитуморальной зоне,  свидетельствуют о микроструктурных тканевых отличиях в зонах инфильтрации ГБ и  чистого вазогенного отека МТС и могут являться биомаркерами инфильтративного отека  глиом. Полученные результаты позволят в дальнейшем проводить дифференциальную  диагностику вне- и внутримозговых опухолей и могут быть использованы для планирования  хирургического/радиохирургического лечения при опухолевых поражениях головного мозга.

Aim

Aim: to explore the opportunities of application of diffusionkurtosis imaging (DKI) for assessment and estimation of diffusion scalar metrics in different locations of peritumoral edema for extra- and intracerebral tumors and in contralateral normal tissue.

Materials and methods

Materials and methods. 38 patients with supratentorial brain tumors were investigated: 24 (63%) patients with primarily revealed glioblastomas (GB) and 14 (37%) patients with solitary cancer brain metastasis (MTS). MRI was performed on 3.0 T MR-scanner (Signa HDxt, General Electric, USA) with the standard protocols for brain tumor and additional protocol for DKI. The standard protocol for brain tumor included: T1-, T2-weighted images, T2-FLAIR, DWI,  T1 with contrast enhancement. Diffusion kurtosis MRI based on SE  EPI with TR = 10000 ms, TE = 102 ms, FOV = 240 mm, isotropic voxel size 3 × 3 × 3 mm3, 60 noncoplanar diffusion directions. We  used three b-values: 0, 1000 and 2500 s/mm2. Аcquisition time was 22 min. Total acquisition time was near 40 min. This study was approved by Ethical committee of Burdenko National Scientific  and Practical Center for Neurosurgery. Parametric maps were  constructed for the following diffusion coefficients: mean (MK),  transverse / radial (RK), longitudinal / axial (AK) kurtozis; medium  (MD), transverse / radial (RD) and longitudinal / axial (AD) diffusion; fractional anisotropy (FA) and a bi-exponential diffusion model  coefficients: axonal water fractions (AWF), axial (AxEAD) and radial  (RadEAD) extra-axonal water diffusion and the water molecules  trajectory tortuosity index (TORT). Normative quantitative indicators  were obtained for the six regions of the peritumoral zone as they  moved away from the tumor (region 2) to the edema periphery  (regions 4–5), as well as in the normal brain on the contralateral  hemisphere (C/L) (zone 7). A comparative analysis of these  indicators was conducted for cases with GB and MTS. DKI scalar metrics were estimated using Explore DTI (http://www.exploredti.com/).

Results

Results. Anatomic MRI (T1 without/with contrast enhancement) for  all cases with GB and MTS visualized a contrast enhancement tumor.  The peritumoral edema, spreading mainly over the brain white  matter, was well visualized on T2-FLAIR. Diffusion kurtosis  coefficients decreased in the near peritumoral edema (regions 2–3)  and a gradually increased to the edema periphery (regions 5–6). In Region 2, MK in both GB and MTS groups were MKGB(2) = 0.637 ±  0.140 and MKMTS(2) = 0.550 ± 0.046; RK in this region were  RKGB(2) = 0.690 ± 0.154 and RKMTS (2) = 0.584 ± 0.051.  Differences both MK and RK coefficients in patients with GB and MTS of region 2 were significant (p < 0.001). There were no differences in AK values for GB and MTS in region 2 (p > 0.05), but in regions 3  and 4 differences were observed (p < 0.01). The minimum value of  AK in the central edema (regions 3–4) was AKMTS(3–4) = 0.433 ± 0.063 in patients with MTS. The values of MK and RK on the  contralateral side in patients with MTS were significantly higher than  in the GB group (p < 0.02); MKC/LMTC = 0.954 ± 0.140, RKC/LMTC  = 1.257 ± 0.308 and MKC/LGB = 0.829 ± 0.146, RKc/LGB = 0.989  ± 0.282. There was no significant difference for contralateral AK between the groups.

Conclusions

Conclusions. We found that DKI scalar metrics are the sensitive  tumor biomarkers. It allows us to perform a robust differentiation  between the infiltrating GB tumor and purely vasogenic edema of  МТS. The obtained results will allow further differential diagnosis of  extra- and intracerebral tumors and can be used to plan surgical /  radiosurgical treatment for brain tumors.

вне- и внутримозговые опухолиперитуморальный отекглиобластомаметастазыдиффузионная куртозисная магнитно-резонансная томографияДК МРТДКИbrain tumorsperitumoral edemaglioblastomametastasisdiffusion curtosis MRIDK MRIDKIReferencesStadlbauer A., Ganslandt O., Buslei R., Hammen T., Gruber S., Moser E., Buchfelder M., Salomonowitz E., Nimsky C. Gliomas: histopathologic evaluation of changes in directionality and magnitude of water diffusion at diffusion-tensor MR imaging. Radiologiya. 2006; 240 (3): 803–810. DOI.org/10.1148/radiol.2403050937.Stadlbauer A., Ganslandt O., Buslei R., Hammen T., Gruber S., Moser E., Buchfelder M., Salomonowitz E., Nimsky C. Gliomas: histopathologic evaluation of changes in directionality and magnitude of water diffusion at diffusion-tensor MR imaging. Radiologiya. 2006; 240 (3): 803–810. DOI.org/10.1148/radiol.2403050937.Корниенко В.Н., Пронин И.Н., Фадеева Л.M., Захарова Н.Е., Долгушин М.Б., Подопригора А.Е. Диффузионно-тензорная магнитно-резонансная томография и трактография. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2008; 2 (1): 32– 40.Kornienko V.N., Pronin I.N., Fadeeva L.M., Zakharova N.E., Dolgushin M.B., Podoprigora A.E. Diffusion-tensor magnetic resonance imaging and tractography. Annaly Clinicheskoy i ehksperimentalnoy nevrologii. 2008; 2 (1): 32–40. (In Russian)Van Westen D., Latt J., Englund E., Brockstedt S., Larsson E.M. Tumor Extension in High- Grade Gliomas Assessed with Diffusion Magnetic Resonance Imaging: Values and Lesion-to- Brain Ratios of Apparent Diffusion Coefficient and Fractional Anisotropy. Acta Radiol. 2006; 3: 311–319. DOI.org/10.1080/02841850500539058.Van Westen D., Latt J., Englund E., Brockstedt S., Larsson E.M. Tumor Extension in High-Grade Gliomas Assessed with Diffusion Magnetic Resonance Imaging: Values and Lesion-to-Brain Ratios of Apparent Diffusion Coefficient and Fractional Anisotropy. Acta Radiol. 2006; 3: 311–319. DOI.org/10.1080/02841850500539058.Туркин А.M., Долгушин М.Б., Подопригора А.Е., Серков С.В., Такуш С.В., Фадеева Л.М., Корниенко В.Н. Отек головного мозга – возможности магнитно-резонансной томографии. Вестник рентгенологии и радиологии. 2010; 1: 4–11.Turkin A.M., Dolgushin M.B., Podoprigora A.E., Serkov S.V., Takush S.V., Fadeeva L.M., Kornienko V.N. Cerebral edema – the possibility of magnetic resonance imaging. Vestnik rentgenologii i radiologii. 2010; 1: 4–11. (in Russian).Sternberg E., Lipton M., Burns J. Utility of Diffusion Tensor Imaging in Evaluation of the Peritumoral Region in Patients with Primary and Metastatic Brain Tumors. Am. J. Neuroradiol. 2014; 35: 349–344. DOI.org/10.3174/ajnr.A3702.Sternberg E., Lipton M., Burns J. Utility of Diffusion Tensor Imaging in Evaluation of the Peritumoral Region in Patients with Primary and Metastatic Brain Tumors. Am. J. Neuroradiol. 2014; 35: 349–344. DOI.org/10.3174/ajnr.A3702.Kinoshita M., Hashimoto N., Goto T., Kagawa N., Kishima H., Izumoto S., Tanaka H., Fujita N., Yoshimine T. Fractional anisotropy and tumor cell density of the tumor core show positive correlation in diffusiion tensor magnetic resonance imaging of malignant brain tumors. Neuroimage. 2008; 43 (1): 29–35. DOI.org/10.1016/j.neuroimage.2008.06.041.Kinoshita M., Hashimoto N., Goto T., Kagawa N., Kishima H., Izumoto S., Tanaka H., Fujita N., Yoshimine T. Fractional anisotropy and tumor cell density of the tumor core show positive correlation in diffusiion tensor magnetic resonance imaging of malignant brain tumors. Neuroimage. 2008; 43 (1): 29–35. DOI.org/10.1016/j.neuroimage.2008.06.041.Min Z.-G., Niu C.N., Rana N., Ji H.-m., Zhang M. Differentiation of pure vasogenic edema and tumor-infiltrated edema in patients with peritumoralededma by analizyng the relashhionship of axial and radial diffusivities on 3.0 T MRI. Clin. Neurol. Neurosurg. 2013; 115: 1366–1370. DOI.org/10.1016/j.clineuro.2012.12.031.Min Z.-G., Niu C.N., Rana N., Ji H.-m., Zhang M. Differentiation of pure vasogenic edema and tumor-infiltrated edema in patients with peritumoralededma by analizyng the relashhionship of axial and radial diffusivities on 3.0 T MRI. Clin. Neurol. Neurosurg. 2013; 115: 1366–1370. DOI.org/10.1016/j.clineuro.2012.12.031.Lemee J.-M., Clavreul A., Aubry M., Com E., de Tayrac M., Eliat P.-A., Henry C., Rousseau A., Mosser J., Menei P. Characterizing the peritumoral brain zone in glioblastoma: a multidisciolinary analysis. J. Neurooncol. 2015; 122 (1): 53–61. DOI:10.1007/s11060-014-1695-8.Lemee J.-M., Clavreul A., Aubry M., Com E., de Tayrac M., Eliat P.-A., Henry C., Rousseau A., Mosser J., Menei P. Characterizing the peritumoral brain zone in glioblastoma: a multidisciolinary analysis. J. Neurooncol. 2015; 122 (1): 53–61. DOI:10.1007/s11060-014-1695-8.Shi L., Zang H., Meng Y.-F., Su J.S., Shao G.L. Diffusion Tensor Magnetic Resonance Imaging in Ring-Enhancing Cerebral Lesions. Appl. Magn. Reson. 2010; 38: 431–442. DOI:10.1007/s00723-010-0137-9.Shi L., Zang H., Meng Y.-F., Su J.S., Shao G.L. Diffusion Tensor Magnetic Resonance Imaging in Ring-Enhancing Cerebral Lesions. Appl. Magn. Reson. 2010; 38: 431–442. DOI:10.1007/s00723-010-0137-9.Долгушин М.Б. Нейровизуализация метастазов злокачественных опухолей в головном мозге и оценка эффективности их лечения: Автореф. дисс… д-ра мед. наук. М., 2013. 47 c.Dolgushin M.B. Neuroimaging the malignant tumors metastases in the brain and evaluating the effectiveness of their treatment: Diss. … doct. of med. sci. Moscow, 2013. 47 p. (In Russian)Kinoshita M., Goto T., Okita Y., Kagawa N., Kishima H., Hashimoto N., Yoshimine T. Diffusion tensor-based tumor infiltration index cannot discriminate vasogenic edema from tumor-infiltrated edema. J. Neurooncol. 2010; 96: 409–415. DOI:10.1007/s11060-009-9979-0.Kinoshita M., Goto T., Okita Y., Kagawa N., Kishima H., Hashimoto N., Yoshimine T. Diffusion tensor-based tumor infiltration index cannot discriminate vasogenic edema from tumor-infiltrated edema. J. Neurooncol. 2010; 96: 409–415. DOI:10.1007/s11060-009-9979-0.Hou J., Osterlund T., Liu Z., Petranovic D., Nielsen J. Heat shock response improves heterologous protein secretion in Saccharomyces cerevisiae. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2013; 97 (8): 3559–3568. DOI:10.1007/s00253-012-4596-9.Hou J., Osterlund T., Liu Z., Petranovic D., Nielsen J. Heat shock response improves heterologous protein secretion in Saccharomyces cerevisiae. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2013; 97 (8): 3559–3568. DOI:10.1007/s00253-012-4596-9.Horvath A., Perlaki G., Tóth A., Orsi G., Nagu S., Doczi T., Horvath Z., Bogner P. Biexponenential Diffusion Altetations in the Normal- Appearing White Matter of Glioma Patients Might Indicate the Presence of Global Vasogenic Edema. JMRN. 2016; 44 (3): 633– 641. DOI: 10.1002/jmri.25202.Horvath A., Perlaki G., Tóth A., Orsi G., Nagu S., Doczi T., Horvath Z., Bogner P. Biexponenential Diffusion Altetations in the Normal- Appearing White Matter of Glioma Patients Might Indicate the Presence of Global Vasogenic Edema. JMRN. 2016; 44 (3): 633–641. DOI: 10.1002/jmri.25202.Пронин И.Н., Корниенко В.Н., Голанов А.В., Коршунов А.Г, Серков С.В., Eriksen M.R. Послеоперационная оценка радикальности удаления глиобластом больших полушарий головного мозга. Вопросы нейрохирургии. 2003; 4: 10–15.Pronin I.N, Kornienko V.N., Golanov A.V., Korshunov A.G., Serkov S.V., Eriksen M.R. Postoperative assessment of the radicality removal of glioblastomas of the cerebral hemispheres. Voprosy nejrohirurgii. 2003; 4: 10–15. (In Russian)Lope-Piedrafita S., Garcia-Martin M., Galons J., Gillies R., Trouard T.P. Longitudinal diffusion tensor imaging in a rat brain glioma model. NMR Biomed. 2008; 21: 799–808. DOI: 10.1002/nbm.1256.Lope-Piedrafita S., Garcia-Martin M., Galons J., Gillies R., Trouard T.P. Longitudinal diffusion tensor imaging in a rat brain glioma model. NMR Biomed. 2008; 21: 799–808. DOI: 10.1002/nbm.1256.Lu L., Shepard J., Hall F., Shaham Y. Effect of environmental stressors on opiate and psychostimulant reinforcement, reinstatement and discrimination in rats: a review. Neurosci. Biobehav. Rev. 2003; 27: 457–491. DOI.org/10.1016/S0149-7634(03)00073-3.Lu L., Shepard J., Hall F., Shaham Y. Effect of environmental stressors on opiate and psychostimulant reinforcement, reinstatement and discrimination in rats: a review. Neurosci. Biobehav. Rev. 2003; 27: 457–491. DOI.org/10.1016/S0149-7634(03)00073-3.Корниенко В.Н., Пронин И.Н., Фадеева Л.М., Голанов А.В., Родионов П.В., Щербанина В.Ю. Диффузионно-взвешенные изображения в диагностике глиом головного мозга. Медицинская визуализация. 2000; 1: 18–25.Kornienko V.N., Pronin I.N., Fadeeva L.M., Golanov A.V., Rodionov P.V., Tsherbanina V.Yu. Diffusion-weighted images in the diagnosis of brain gliomas. Medical Visualization. 2000; 1: 18–25. (In Russian).Tropine A., Vucurevic G., Delani P., Boor S., Hopf N., Bohl J., Stoeter P. Contribution of diffusion tensor imaging to delineation of gliomas and glioblastomas. J. Magn. Reson. Imaging. 2004; 20: 905–912. DOI: 10.1002/jmri.20217.Tropine A., Vucurevic G., Delani P., Boor S., Hopf N., Bohl J., Stoeter P. Contribution of diffusion tensor imaging to delineation of gliomas and glioblastomas. J. Magn. Reson. Imaging. 2004; 20: 905–912. DOI: 10.1002/jmri.20217.Долгушин М.Б., Пронин И.Н., Корниенко В.Н. Диффузионно-взвешенная магнитная- резонансная томография в диагностике солитарных метастатических опухолей головного мозга: Материалы научно-практической конференции “Актуальные проблемы клинической онкологии.” Главный клинический госпиталь им. акад. Н.Н. Бурденко. Москва, декабрь, 2005: 26.Dolgushin M.B., Pronin I.N., Kornienko V.N. Diffusionweighted magnetic resonance imaging in the diagnosis of solitary metastatic brain tumors: Materialyi nauchnoprakticheskoy konferentsii “Aktualnyie problemyi klinicheskoy onkologii.” Glavnyiy klinicheskiy gospital im. Akad. N.N. Burdenko. Moscow, December, 2005: 26. (In Russian)Morita K.-I., Matsuzawa H., Fujii Y., Tanaka R., Kwee I.L., Nakada T. Diffusion tensor analysis of peritumoral edema using lambda chart analysis indicative of the heterogeneity of the microstructure within edema. J. Neurosurg. 2005; 102: 336–341.Morita K.-I., Matsuzawa H., Fujii Y., Tanaka R., Kwee I.L., Nakada T. Diffusion tensor analysis of peritumoral edema using lambda chart analysis indicative of the heterogeneity of the microstructure within edema. J. Neurosurg. 2005; 102: 336–341.Deng Z.,Yan Y., Zhong D., Yang G., Tang W., Lu F., Xie B., Liu B. Quantitative analysis of glioma cell invasion by diffusion tensor imaging. J. Clin. Neuroscien. 2010; 17: 1530–1536. DOI.org/10.1016/j.jocn.2010.03.060.Deng Z.,Yan Y., Zhong D., Yang G., Tang W., Lu F., Xie B., Liu B. Quantitative analysis of glioma cell invasion by diffusion tensor imaging. J. Clin. Neuroscien. 2010; 17: 1530–1536. DOI.org/10.1016/j.jocn.2010.03.060.Fieremans E., Jensen J., Helpern J. White matter characterization with diffusional kurtosis imaging. Neuroimage. 2011; 58: 177–188. DOI.org/10.1016/j.neuroimage.2011.06.006.Fieremans E., Jensen J., Helpern J. White matter characterization with diffusional kurtosis imaging. Neuroimage. 2011; 58: 177–188. DOI.org/10.1016/j.neuroimage.2011.06.006.Van Cauter S., De Keyzer F., Sima D. M., Sava A.C., D’Arco F., Veraart J., Peeters R.R., Leemans A., Van Gool S., Wilms G., Demaerel P., Van Huffel S., Sunaert S., Himmelreich U. Integrating diffusion kurtosis imaging, dynamic susceptibility-weighted contrast-enhanced MRI, and short echo time chemical shift imaging for grading gliomas. Neuro Oncol. 2014; 16: 1010–1021. DOI:10.1093/neuonc/not304.Van Cauter S., De Keyzer F., Sima D. M., Sava A.C., D’Arco F., Veraart J., Peeters R.R., Leemans A., Van Gool S., Wilms G., Demaerel P., Van Huffel S., Sunaert S., Himmelreich U. Integrating diffusion kurtosis imaging, dynamic susceptibility- weighted contrast-enhanced MRI, and short echo time chemical shift imaging for grading gliomas. Neuro Oncol. 2014; 16: 1010–1021. DOI:10.1093/neuonc/not304.Tan Y., Zhang H., Zhao R.-F., Wang X-C., Qin J.-B., Wu X.-F. Comparison of the values of MRI diffusion kurtosis imaging and diffusion tensor imaging in cerebral astrocytoma grading and their association with aquaporin-4. Neurol. India. 2016; 64 (2): 265–272. DOI: 10.4103/0028-3886.177621.Tan Y., Zhang H., Zhao R.-F., Wang X-C., Qin J.-B., Wu X.-F. Comparison of the values of MRI diffusion kurtosis imaging and diffusion tensor imaging in cerebral astrocytoma grading and their association with aquaporin-4. Neurol. India. 2016; 64 (2): 265–272. DOI: 10.4103/0028-3886.177621.Тоноян А.С., Пронин И.Н., Пицхелаури Д.И., Хачанова Н.В., Фадеева Л.М., Погосбекян Э.Л., Захарова Н.Е., Потапов А.А., Шульц Е.И., Быканов А.Е., Яковленко Ю.Г., Корниенко В.Н. Диффузионная куртозисная МРТ в диагностике злокачественности глиом головного мозга. Медицинская визуализация. 2015; 1: 7–18.Tonoyan A.S., Pronin I.N., Pitskhelauri D.I., Khachanova N.V., Fadeeva L.M., Pogosbekyan E.L., Zakharova N.E., Potapov A.A., Shults E.I., Bykanov A.E., Yakovlenko Yu.G., Kornienko V.N. Diffusion-Kurtosis MRI in the diagnosis of gliomas malignancy of the brain. Medical Visualization. 2015; 1: 7–18. (In Russian)Тоноян А.С., Пронин И.Н., Пицхелаури Д.И., Захарова Н.Е., Хачанова Н.В., Фадеева Л.М., Погосбекян Э.Л., Потапов А.А., Шульц Е.И., Александ рова Е.В., Гаврилов А.Г., Корниенко В.Н. Диффузионная куртозисная магнитно-резонансная томография: новый метод характеристики структурной организации мозгового вещества (предварительные результаты у здоровых добровольцев). Радиология–практика. 2015; 1 (49): 57–67.Tonoyan A.S.., Pronin I.N., Pitskhelauri D.I., Zakha rova N.E., Khachanova N.V., Fadeeva L.M., Pogos bekyan E.L., Potapov A.A., Shults E.I., Ale xand rova E.V.,Gavrilov A.G., Kornienko V.N. Diffusion-kurtosis magnetic resonance imaging: a new method for characterizing the structural organization of the brain substance (preliminary results in healthy volunteers). Radiologiya–Praktika. 2015; 1 (49): 57–67. (In Russian)Hui E., Fieremans E., Jensen J., Tabesh A., Feng W., Bonilha L., Spampinato M.V., Adams R., Helpern J.A. Stroke Assessment with Diffusional Kurtosis Imaging. Stroke. 2012; 43 (11): 2968–2973. DOI.org/10.1161/STROKEAHA.112.657742.Hui E., Fieremans E., Jensen J., Tabesh A., Feng W., Bonilha L., Spampinato M.V., Adams R., Helpern J.A. Stroke Assessment with Diffusional Kurtosis Imaging. Stroke. 2012; 43 (11): 2968–2973. DOI.org/10.1161/STROKEAHA.112.657742.Zhuo J., Xu S., Proctor J.L., Mullins R.J., Simon J.Z., Fiskum G., Gullapalli R.P. Diffusion kurtosis as an in vivo imaging marker for reactive astrogliosis in traumatic brain injury. Neuro Imag. 2012; 59: 467–477. DOI.org/10.1016/j.neuroimage.2011.07.050.Zhuo J., Xu S., Proctor J.L., Mullins R.J., Simon J.Z., Fiskum G., Gullapalli R.P. Diffusion kurtosis as an in vivo imaging marker for reactive astrogliosis in traumatic brain injury. Neuro Imag. 2012; 59: 467–477. DOI.org/10.1016/j.neuroimage.2011.07.050.Погосбекян Э.Л., Тоноян А.С., Фадеева Л.М., Pronin I.N., Kornienko V.N. Измерение диффузионного куртозиса в различных анатомических структурах мозга: Материалы II Национального съезда Общества нейрорадиологов. Москва, 4–5 июля 2014: 28.Pogosbekyan E.L., Tonoyan A.S., Fadeeva L.M., Pronin I.N., Kornienko V.N. Measurement of diffusion kurtosis in various anatomical structures of the brain. Materialyi II Natsionalnogo S'ezda obschestva neyroradiologov. Moscow, 4–5 July 2014: 28. (In Russian)Реброва О.Ю. Статистический анализ медицинских данных. Применение пакета прикладных программ Statistica. М.: МедиаСфера, 2002. 312 с.Rebrova O.Yu. Statistical analysis of medical data. Application of the Statistica software package. М.: Media Sphere, 2002. 312 p. (In Russian)Jensen J., Helpern J. MRI quantification of non-Gaussian water diffusion by kurtosis analysis. NMR Biomed. 2010; 23: 698–710. DOI: 10.1002/nbm.1518.Jensen J., Helpern J. MRI quantification of non-Gaussian water diffusion by kurtosis analysis. NMR Biomed. 2010; 23: 698–710. DOI: 10.1002/nbm.1518.Van Cauter S., Veraart J., Sijbers J., Ronald R. Peeters R.R., Himmelreic U., De Keyze F., Van Gool S.W., Van Calenbergh F., De Vleeschouwer S., Van Hecke W., Sunaert S. Gliomas: dinffusion kurtosis MR imaging in grading. Radiologiya. 2012; 263 (2): 492–501. DOI.org/10.1148/radiol.12110927.Van Cauter S., Veraart J., Sijbers J., Ronald R. Peeters R.R., Himmelreic U., De Keyze F., Van Gool S.W., Van Calenbergh F., De Vleeschouwer S., Van Hecke W., Sunaert S. Gliomas: dinffusion kurtosis MR imaging in grading. Radiologiya. 2012; 263 (2): 492–501. DOI.org/10.1148/radiol.12110927.Захарова Н.Е., Корниенко В.Н., Потапов А.А., Пронин И.Н. Нейровизуализация структурных и гемодинамических нарушений при травме мозга. М.: Новое время, 2013. 160 c.Zakharova N.E., Kornienko V.N., Potapov A.F.,Pronin I.N. Neuroimaging of structural and hemodynamic disorders in brain trauma. M.: Novoe vremya, 2013. 160 p. (In Russian)Lemercier P., Maya S.P., Patrie J.T., Flors L., Leiva-Salinas C. Gradient of Apparent Diffusion Coefficient Values in Peritumoral Edema Helps in Differentiation of Glioblastoma From Solitary Metastatic Lesions. Am. J. Roentgenol. 2014; 203 (1): 163–169. DOI:10.2214/AJR.13.1118.Lemercier P., Maya S.P., Patrie J.T., Flors L., Leiva-Salinas C. Gradient of Apparent Diffusion Coefficient Values in Peritumoral Edema Helps in Differentiation of Glioblastoma From Solitary Metastatic Lesions. Am. J. Roentgenol. 2014; 203 (1): 163–169. DOI:10.2214/AJR.13.1118.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.