medvisМедицинская визуализацияMedical Visualization1607-07632408-9516RDS-Media Ltd.10.24835/1607-0763-1631medvis-1631Research ArticleАКУШЕРСТВО И ГИНЕКОЛОГИЯOBSTETRICS AND GYNECOLOGYПрогностические параметры гемодинамики матки у беременных I триместра после лечения хронического эндометритаPredictive uterine hemodynamic parameters in the first trimester of pregnancy following treatment for chronic endometritishttps://orcid.org/0000-0001-8929-6001ОзерскаяИ. А.OzerskayaI. A.

Озерская Ирина Аркадиевна – доктор мед. наук, профессор, профессор кафедры ультразвуковой диагностики факультета непрерывного медицинского образования медицинского института ФГАОУ ВО “Российский университет дружбы народов имени Патриса Лумумбы (РУДН)” Минобрнауки России, Москва https://orcid.org/0000-0001-8929-6001

Irina A. Ozerskaya – MD, Doct. of Sci. (Med.), Professor, Professor of the Department of Ultrasound Diagnostics, Faculty of Continuing Medical Education of the Medical Institute, Peoples' Friendship University of Russia named after Patrice Lumumba (RUDN University), Moscowhttps://orcid.org/0000-0001-8929-6001

ozerskaya_usd@mail.ruhttps://orcid.org/0009-0002-7263-1568ПорховатыйС. Я.PorkhovatyS. Y.

Порховатый Сергей Яковлевич – канд. мед. наук, врач ультразвуковой диагностики ООО “Асклепион”, Москваhttps://orcid.org/0009-0002-7263-1568

Sergey Ya. Porkhovaty – MD, Cand. of Sci. (Med.), Ultrasound diagnostics doctor, LLC “Asklepion”, Moscow https://orcid.org/0009-0002-7263-1568

oracul2003@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-1198-8187КазарянГ. Г.KazaryanG. G.

Казарян Гаяне Геворковна – канд. мед. наук, заведующая отделением ультразвуковой диагностики ООО “Медскан”, Москваhttps://orcid.org/0000-0002-1198-8187

Gayane G. Kazaryan – MD, Cand. of Sci. (Med.), Head of the department of ultrasound, LLC “Medskan”, Moscowhttps://orcid.org/0000-0002-1198-8187

kazaryan@medscannet.ruhttps://orcid.org/0009-0007-5205-2901ОжогинаЕ. В.OzhoginaE. V.

Ожогина Екатерина Викторовна – канд. мед. наук, ведущий репродуктолог Центра репродукции и генетики “Нова клиник”, Москваhttps://orcid.org/0009-0007-5205-2901

Ekaterina V. Ozhogina – MD, Cand. of Sci. (Med.), Leading reproductive specialist, Nova Clinic Center for Reproduction and Genetics, Moscowhttps://orcid.org/0009-0007-5205-2901

ozhogina.caterina@yandex.ruФГАОУ ВО “Российский университет дружбы народов имени Патриса Лумумбы (РУДН)” Минобрнауки РоссииРоссияPeoples' Friendship University of Russia named after Patrice LumumbaRussian FederationООО “Асклепион”РоссияLLC “Asklepion”Russian FederationООО “Медскан”РоссияLLC “Medskan”Russian FederationЦентр репродукции и генетики “Нова Клиник”РоссияNova Clinic Center for Reproduction and GeneticsRussian Federation20260110202630397108Copyright © Озерская И.А., Порховатый С.Я., Казарян Г.Г., Ожогина Е.В., 20262026Озерская И.А., Порховатый С.Я., Казарян Г.Г., Ожогина Е.В.Ozerskaya I.A., Porkhovaty S.Y., Kazaryan G.G., Ozhogina E.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://medvis.rdsmedia.ru/jour/article/view/1631Цель исследования

Цель исследования: оценить возможности использования индекса артериальной перфузии (ИАП, API) матки и параметров допплерометрии маточных артерий для характеристики маточного кровоснабжения в I триместре беременности у пациенток с перенесенным хроническим эндометритом и определения их прогностической значимости в отношении неблагоприятных исходов первой половины беременности.

Материал и методы

Материал и методы. В исследование включена 401 беременная женщина I триместра. Пациентки были разделены на основную группу (с перенесенным хроническим эндометритом в анамнезе) и группу сравнения (без указаний на хронический эндометрит). Оценивали показатели допплерометрии маточных артерий, рассчитывали ИАП матки как интегральный показатель артериального кровоснабжения. Анализ проводили отдельно для гестационных сроков 5–7+6, 8–10+6 и 11–13+6 нед беременности. Для межгрупповых сравнений использовали непараметрические методы с расчетом разности медиан и 95% доверительных интервалов. Прогностическую значимость показателей оценивали методом ROC-анализа.

Результаты

Результаты. Во всех гестационных сроках I триместра у пациенток основной группы выявлено снижение ИАП по сравнению с группой сравнения. Наиболее выраженные различия зарегистрированы в сроке 11–13+6 нед беременности, где ИАП демонстрировал наибольшую величину эффекта (AUC 0,92), превосходя таковую для скоростных показателей и индексов сосудистого сопротивления, и высокую прогностическую значимость в отношении неблагоприятных исходов первой половины беременности. Индексы сосудистого сопротивления (PI, RI) характеризовались меньшей устойчивостью различий и большей операторозависимостью по сравнению с ИАП.

Заключение

Заключение. ИАП матки является информативным интегральным показателем маточного кровоснабжения в I триместре беременности. Перенесенный хронический эндометрит ассоциирован со снижением ИАП и неблагоприятным профилем маточной гемодинамики. Полученные данные свидетельствуют о перспективности использования ИАП для оценки условий ранней плацентации и стратификации риска неблагоприятных исходов беременности.

Objective

Objective: To evaluate the usefulness of the uterine arterial perfusion index (API) and uterine artery Doppler parameters for assessing uterine blood supply in the first trimester of pregnancy in women with a history of chronic endometritis and to determine their prognostic value for adverse outcomes in the first half of pregnancy.

Material and methods

Material and methods. Pregnant women (401) in the first trimester were enrolled and divided into a main group (with a history of chronic endometritis) and a comparison group (without evidence of chronic endometritis). Uterine artery Doppler parameters were assessed, and the uterine arterial perfusion index was calculated as an integral measure of uterine arterial blood supply. Analyses were performed separately for gestational windows of 5–7+6, 8–10+6, and 11–13+6 weeks. Nonparametric statistical methods with median differences and 95% confidence intervals were used. Prognostic performance was evaluated using ROC analysis.

Results

Results. Across all first-trimester gestational windows, women in the main group demonstrated lower uterine arterial perfusion index values compared with the comparison group. The most pronounced differences were observed at 11–13+6 weeks of gestation, when API demonstrated the greatest magnitude of effect (AUC 0.92), exceeding that for velocity indicators and vascular resistance indices and high prognostic significance in relation to adverse outcomes in the first half of pregnancy. Resistance indices (PI, RI) were less consistent and more operator-dependent than the integral perfusion index.

Conclusion

Conclusion. The uterine arterial perfusion index is an informative integral parameter of uterine blood supply in the first trimester of pregnancy. A history of chronic endometritis is associated with reduced API and an unfavorable uterine hemodynamic profile. These findings support the potential use of API as a marker of early placentation conditions and for risk stratification of adverse pregnancy outcomes.

ультразвуковая диагностикаI триместр беременностихронический эндометритматочные артериидопплерометрияиндекс артериальной перфузииultrasound diagnosticschronic endometritisfirst trimester of pregnancyuterine arteriesDoppler ultrasoundarterial perfusion indexReferencesEspinoza J., Romero R., Mee Kim Y. et al. Normal and abnormal transformation of the spiral arteries during pregnancy. J. Perinat. Med. 2006; 34 (6): 447–458. https://doi.org/10.1515/JPM.2006.089Espinoza J., Romero R., Mee Kim Y. et al. Normal and abnormal transformation of the spiral arteries during pregnancy. J. Perinat. Med. 2006; 34 (6): 447–458. https://doi.org/10.1515/JPM.2006.089Degner K., Magness R.R., Shah D.M. Establishment of the Human Uteroplacental Circulation: A Historical Perspective. Reprod. Sci. 2017; 24 (5): 753–761. https://doi.org/10.1177/1933719116669056Degner K., Magness R.R., Shah D.M. Establishment of the Human Uteroplacental Circulation: A Historical Perspective. Reprod. Sci. 2017; 24 (5): 753–761. https://doi.org/10.1177/1933719116669056Brosens I., Pijnenborg R., Vercruysse L, Romero R. The “Great Obstetrical Syndromes” are associated with disorders of deep placentation. Am. J. Obstet. Gynecol. 2011; 204 (3): 193–201. https://doi.org/10.1016/j.ajog.2010.08.009Brosens I., Pijnenborg R., Vercruysse L, Romero R. The “Great Obstetrical Syndromes” are associated with disorders of deep placentation. Am. J. Obstet. Gynecol. 2011; 204 (3): 193–201. https://doi.org/10.1016/j.ajog.2010.08.009Buzzaccarini G., Vitagliano A., Andrisani A. et al. Chronic endometritis and altered embryo implantation: a unified pathophysiological theory from a literature systematic review. J. Assist. Reprod. Genet. 2020; 37 (12): 2897–2911. https://dx.doi.org/10.1007/s10815-020-01955-8Buzzaccarini G., Vitagliano A., Andrisani A. et al. Chronic endometritis and altered embryo implantation: a unified pathophysiological theory from a literature systematic review. J. Assist. Reprod. Genet. 2020; 37 (12): 2897–2911. https://dx.doi.org/10.1007/s10815-020-01955-8Zhang L., Liu J., Feng X., Lash G.E., Unraveling the mysteries of spiral artery remodeling. Placenta. 2023; 141: 51–56, https://doi.org/10.1016/j.placenta.2023.05.013Zhang L., Liu J., Feng X., Lash G.E., Unraveling the mysteries of spiral artery remodeling. Placenta. 2023; 141: 51–56, https://doi.org/10.1016/j.placenta.2023.05.013Толибова Г.Х., Траль Т.Г., Коган И.Ю., Олина А.А. Эндометрий. Атлас. М.: Редакция журнала StatusPraesens, 2022. 184 с.Tolibova G.Kh., Tral T.G., Kogan I.Yu., Olina A.A. Endometrium. Atlas. M.: Editorial office of the magazine StatusPraesens, 2022. 184 p. (In Russian)Толибова Г.Х., Траль Т.Г. Хронический эндометрит – затянувшаяся дискуссия. Уральский медицинский журнал. 2023; 22 (2): 142–152. https://doi.org/10.52420/2071-5943-2023-22-2-142-152Tolibova G.Kh., Tral T.G. Chronic endometritis – a protracted discussion. Ural Medical Journal. 2023; 22 (2): 142–152. https://doi.org/10.52420/2071-5943-2023-22-2-142-152 (In Russian)Schiffer V.M.M.M., Pellaers D., Hoenen J.L.J.M. et al. Feasibility of three dimensional power Doppler ultrasonography methods to assess placental perfusion. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2020; 254: 321–328. https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2020.08.006Schiffer V.M.M.M., Pellaers D., Hoenen J.L.J.M. et al. Feasibility of three dimensional power Doppler ultrasonography methods to assess placental perfusion. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2020; 254: 321–328. https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2020.08.006Wang Y., Zheng M., Bao M., Wang H. Assessment of uteroplacental perfusion with 3D power Doppler for the early prediction of pre-eclampsia: a systematic review and meta-analysis. Quant. Imaging Med. Surg. 2025; 15 (10): 9765–9777. https://doi.org/10.21037/qims-2025-158Wang Y., Zheng M., Bao M., Wang H. Assessment of uteroplacental perfusion with 3D power Doppler for the early prediction of pre-eclampsia: a systematic review and meta-analysis. Quant. Imaging Med. Surg. 2025; 15 (10): 9765–9777. https://doi.org/10.21037/qims-2025-158Tan S.Y., Hang F., Purvarshi G. et al. Decreased endometrial vascularity and receptivity in unexplained recurrent miscarriage patients during midluteal and early pregnancy phases. Taiwan J. Obstet. Gynecol. 2015; 54 (5): 522–526. https://doi.org/10.1016/j.tjog.2014.10.008Tan S.Y., Hang F., Purvarshi G. et al. Decreased endometrial vascularity and receptivity in unexplained recurrent miscarriage patients during midluteal and early pregnancy phases. Taiwan J. Obstet. Gynecol. 2015; 54 (5): 522–526. https://doi.org/10.1016/j.tjog.2014.10.008Xue A., Hanly R., Luichareonkit D. et al. Automated multivolume placental reconstruction using three-dimensional power Doppler ultrasound and infrared camera tracking. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2025; 65 (5): 624–632. https://doi.org/10.1002/uog.27708Xue A., Hanly R., Luichareonkit D. et al. Automated multivolume placental reconstruction using three-dimensional power Doppler ultrasound and infrared camera tracking. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2025; 65 (5): 624–632. https://doi.org/10.1002/uog.27708Khong S.L., Kane S.C., Brennecke S.P., da Silva Costa F. First-trimester uterine artery Doppler analysis in the prediction of later pregnancy complications. Dis. Markers. 2015; 2015: 679730. https://doi.org/10.1155/2015/679730Khong S.L., Kane S.C., Brennecke S.P., da Silva Costa F. First-trimester uterine artery Doppler analysis in the prediction of later pregnancy complications. Dis. Markers. 2015; 2015: 679730. https://doi.org/10.1155/2015/679730Bhide A., Acharya G., Baschat A. et al. ISUOG Practice Guidelines (updated): use of Doppler velocimetry in obstetrics. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2021; 58 (2): 331–339. https://doi.org/10.1002/uog.23698Bhide A., Acharya G., Baschat A. et al. ISUOG Practice Guidelines (updated): use of Doppler velocimetry in obstetrics. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2021; 58 (2): 331–339. https://doi.org/10.1002/uog.23698International Society of Ultrasound in Obstetrics and Gynecology; Bilardo C.M., Chaoui R., Hyett J.A. et al. ISUOG Practice Guidelines (updated): performance of 11-14-week ultrasound scan. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2023; 61 (1): 127–143. https://doi.org/10.1002/uog.26106International Society of Ultrasound in Obstetrics and Gynecology; Bilardo C.M., Chaoui R., Hyett J.A. et al. ISUOG Practice Guidelines (updated): performance of 11-14-week ultrasound scan. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2023; 61 (1): 127–143. https://doi.org/10.1002/uog.26106Salvesen K., Abramowicz J., Ter Haar G. et al. Board of the International Society of Ultrasound in Obstetrics and Gynecology (ISUOG). ISUOG statement on the safe use of Doppler for fetal ultrasound examination in the first 13+6 weeks of pregnancy (updated). Ultrasound Obstet. Gynecol. 2021; 57 (6): 1020. https://doi.org/10.1002/uog.23610Salvesen K., Abramowicz J., Ter Haar G. et al. Board of the International Society of Ultrasound in Obstetrics and Gynecology (ISUOG). ISUOG statement on the safe use of Doppler for fetal ultrasound examination in the first 13+6 weeks of pregnancy (updated). Ultrasound Obstet. Gynecol. 2021; 57 (6): 1020. https://doi.org/10.1002/uog.23610A language and environment for statistical computing. Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL https://www.R-project.org/.A language and environment for statistical computing. Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL https://www.R-project.org/.Muter J., Lynch V.J., McCoy R.C., Brosens J.J. Human embryo implantation. Development. 2023; 150 (10): dev201507. https://doi.org/10.1242/dev.201507Muter J., Lynch V.J., McCoy R.C., Brosens J.J. Human embryo implantation. Development. 2023; 150 (10): dev201507. https://doi.org/10.1242/dev.201507Нормальная беременность. Клинические рекомендации МЗ РФ, 2023. 90 с.Normal pregnancy. Clinical guidelines of the Russian Ministry of Health, 2023. 90 p. (In Russian)Радзинский В.Е., Ордиянц И.М. Хронический эндометрит. М.: ГЭОТАР-Медиа, 2018. 160 с.Radzinsky V.E., Ordiyants I.M. Chronic endometritis. Moscow: GEOTAR-Media, 2018. 160 p. (In Russian)Оразов М.Р., Михалева Л.М., Семенов П.А., Орехов Р.Е., Лагутина Е.В. Эффективность лечения хронического эндометрита у женщин с неудачами имплантации в анамнезе. Трудный пациент. 2020; 18 (8–9): 7–12. https://doi.org/10.24411/2074-1995-2020-10053Orazov M.R., Mikhaleva L.M., Semenov P.A. et al. The effectiveness of treatment of chronic endometritis in women with a history of implantation failure. Difficult Patient. 2020; 18 (8–9): 7–12. https://doi.org/10.24411/2074-1995-2020-10053 (In Russian)McQueen D.B., Perfetto C.O., Hazard F.K., Lathi R.B. Pregnancy outcomes in women with chronic endometritis and recurrent pregnancy loss. Fertil. Steril. 2015; 104 (4): 927–931. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2015.06.044McQueen D.B., Perfetto C.O., Hazard F.K., Lathi R.B. Pregnancy outcomes in women with chronic endometritis and recurrent pregnancy loss. Fertil. Steril. 2015; 104 (4): 927–931. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2015.06.044Lastinger J., Schappacher-Tilp G., Palasz N. et al. Between evidence and expectation: a retrospective cohort study on chronic endometritis in repeated implantation failure and recurrent pregnancy loss. Reprod. Biol. Endocrinol. 2025; 23 (1): 138. https://doi.org/10.1186/s12958-025-01478-wLastinger J., Schappacher-Tilp G., Palasz N. et al. Between evidence and expectation: a retrospective cohort study on chronic endometritis in repeated implantation failure and recurrent pregnancy loss. Reprod. Biol. Endocrinol. 2025; 23 (1): 138. https://doi.org/10.1186/s12958-025-01478-wChen D.B., Magness R.R. Vascular smooth muscle cells during spiral artery remodeling in early human pregnancy. Biol. Reprod. 2021; 104 (2): 252–254. https://doi.org/10.1093/biolre/ioaa220Chen D.B., Magness R.R. Vascular smooth muscle cells during spiral artery remodeling in early human pregnancy. Biol. Reprod. 2021; 104 (2): 252–254. https://doi.org/10.1093/biolre/ioaa220Радзинский В.Е., Оразов М.Р., Токтар Л.Р., Михалева Л.М., Силантьева Е.С., Орехов Р.Е., Семенов П.А., Лагутина Е.В. Вклад хронического эндометрита в нарушения репродуктивной системы у пациенток с повторными неудачами имплантации. Гинекология. 2021; 23 (1): 102–106. https://doi.org/10.26442/20795696.2021.1.2006711–3Radzinsky V.E., Orazov M.R., Toktar L.R. et al. Contribution of chronic endometritis to reproductive system disorders in patients with repeated implantation failures. Gynecology. 2021; 23 (1): 102–106. https://doi.org/10.26442/20795696.2021.1.2006711–3. (In Russian)Leible S., Cumsille F., Walton R. et al. Discordant uterine artery velocity waveforms as a predictor of subsequent miscarriage in early viable pregnancies. AJOG. 1998; 179 (6): 1587–1593. https://doi.org/10.1016/S0002-9378(98)70030-4Leible S., Cumsille F., Walton R. et al. Discordant uterine artery velocity waveforms as a predictor of subsequent miscarriage in early viable pregnancies. AJOG. 1998; 179 (6): 1587–1593. https://doi.org/10.1016/S0002-9378(98)70030-4

The authors declare that there are no conflicts of interest present.