medvisМедицинская визуализацияMedical Visualization1607-07632408-9516RDS-Media Ltd.10.24835/1607-0763-1554medvis-1554Research ArticleГОЛОВАHEADВизуальная оценка изображений, взвешенных по амидному протонному переносу, как критерий оценки злокачественности опухоли глиального рядаVisual evaluation of amide proton transfer weighted images as an assessment criterion of the malignancy of a glial tumorshttps://orcid.org/0000-0003-2069-1710КлюевЕ. А.KliuevE. A.

Клюев Евгений Александрович – врач-рентгенолог ФГБОУ ВО “Приволжский исследовательский медицинский университет” Минздрава России, Нижний Новгородhttps://orcid.org/0000-0003-2069-1710

Evgenii A. Kliuev – radiologist, Privolzhsky Research Medical University of the Ministry of Healthcare of the Russian Federation, Nizhny Novgorodhttps://orcid.org/0000-0003-2069-1710

eugenekluev@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0504-1421СуховаМ. Б.SukhovaM. B.

Сухова Марина Борисовна – доктор мед. наук, заведующая кафедрой лучевой диагностики ФГБОУ ВО “Приволжский исследовательский медицинский университет” Минздрава России;профессор кафедры ядерной и экспериментальной медицины Института биологии и биомедицины ФГАОУ ВО “Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского”, Нижний Новгородhttps://orcid.org/0000-0002-0504-1421

Marina B. Sukhova – Doct. of Sci. (Med.), Head of the Department of Radiology, Privolzhsky Research Medical University of the Ministry of Healthcare of the Russian Federation; Professor of the Department of Nuclear and Experimental Medicine at the Institute of Biology and Biomedicine, National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorodhttps://orcid.org/0000-0002-0504-1421

skkbnn@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-8462-3824РастеряеваМ. В.RasteryaevaM. V.

Растеряева Марина Вячеславовна – канд. мед. наук, заведующая отделением рентгенологии ФГБОУ ВО “Приволжский исследовательский медицинский университет” Минздрава России, Нижний Новгородhttps://orcid.org/0000-0002-8462-3824

Marina V. Rasteryaeva – Cand. of Sci. (Med.), Head of the Radiology Department, Privolzhsky Research Medical University of the Ministry of Healthcare of the Russian Federation, Nizhny Novgorodhttps://orcid.org/0000-0002-8462-3824

kt-nniito@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4679-7196КухнинаЛ. С.KukhninaL. S.

Кухнина Людмила Сергеевна – ординатор ФГБОУ ВО “Приволжский исследовательский медицинский университет” Минздрава России, Нижний Новгородhttps://orcid.org/0000-0002-4679-7196 

Liudmila S. Kukhnina – resident, Privolzhsky Research Medical University of the Ministry of Healthcare of the Russian Federation, Nizhny Novgorodhttps://orcid.org/0000-0002-4679-7196 

kuhnina.ludmila@yandex.ruhttps://orcid.org/0009-0005-2393-8004ЗинатуллинР. Д.ZinatullinR. D.

Зинатуллин Радик Дамирович – студент ФГБОУ ВО “Приволжский исследовательский медицинский университет” Минздрава России, Нижний Новгородhttps://orcid.org/0009-0005-2393-8004

Radik D. Zinatullin – student, Privolzhsky Research Medical University of the Ministry of Healthcare of the Russian Federation, Nizhny Novgorodhttps://orcid.org/0009-0005-2393-8004

radik.drneurosurgeon@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7885-8662ГришинА. С.GrishinA. S.

Гришин Артем Сергеевич – канд. мед. наук, ассистент кафедры патологической анатомии ФГБОУ ВО “Приволжский исследовательский медицинский университет” Минздрава России, Нижний Новгородhttps://orcid.org/0000-0001-7885-8662

Artyom S. Grishin – Cand. of Sci. (Med.), Assistant Professor of the Department of Pathological Anatomy, Privolzhsky Research Medical University of the Ministry of Healthcare of the Russian Federation, Nizhny Novgorodhttps://orcid.org/0000-0001-7885-8662

zhest8242@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0418-5597ОстапюкМ. В.OstapiukM. V.

Остапюк Михаил Владимирович – врач-нейрохирург ФГБОУ ВО “Приволжский исследовательский медицинский университет” Минздрава России, Нижний Новгородhttps://orcid.org/0000-0002-0418-5597

Mikhail V. Ostapiuk – neurosurgeon, Privolzhsky Research Medical University of the Ministry of Healthcare of the Russian Federation, Nizhny Novgorodhttps://orcid.org/0000-0002-0418-5597

ostapyuk.michail@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7519-0959МедяникИ. А.MedyanikI. A.

Медяник Игорь Александрович – доктор мед. наук, врач-нейрохирург ФГБОУ ВО “Приволжский исследовательский медицинский университет” Минздрава России, Нижний Новгородhttps://orcid.org/0000-0002-7519-0959

Igor A. Medyanik – Doct. of Sci. (Med.), neurosurgeon, Privolzhsky Research Medical University of the Ministry of Healthcare of the Russian Federation, Nizhny Novgorodhttps://orcid.org/0000-0002-7519-0959

med_neuro@inbox.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5723-7389ЯшинК. С.YashinK. S.

Яшин Константин Сергеевич – канд. мед. наук, врач-нейрохирург ФГБОУ ВО “Приволжский исследовательский медицинский университет” Минздрава России, Нижний Новгородhttps://orcid.org/0000-0002-5723-7389

Konstantin S. Yashin – Cand. of Sci. (Med.), neurosurgeon, Privolzhsky Research Medical University of the Ministry of Healthcare of the Russian Federation, Nizhny Novgorodhttps://orcid.org/0000-0002-5723-7389

yashinmed@yandex.ruФГБОУ ВО “Приволжский исследовательский медицинский университет” Минздрава РоссииРоссияPrivolzhsky Research Medical University of the Ministry of Healthcare of the Russian FederationRussian FederationФГБОУ ВО “Приволжский исследовательский медицинский университет” Минздрава России; ФГАОУ ВО “Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского”РоссияPrivolzhsky Research Medical University of the Ministry of Healthcare of the Russian Federation; National Research Lobachevsky State University of Nizhny NovgorodRussian Federation2025281120252943647Copyright © Клюев Е.А., Сухова М.Б., Растеряева М.В., Кухнина Л.С., Зинатуллин Р.Д., Гришин А.С., Остапюк М.В., Медяник И.А., Яшин К.С., 20252025Клюев Е.А., Сухова М.Б., Растеряева М.В., Кухнина Л.С., Зинатуллин Р.Д., Гришин А.С., Остапюк М.В., Медяник И.А., Яшин К.С.Kliuev E.A., Sukhova M.B., Rasteryaeva M.V., Kukhnina L.S., Zinatullin R.D., Grishin A.S., Ostapiuk M.V., Medyanik I.A., Yashin K.S.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://medvis.rdsmedia.ru/jour/article/view/1554Цель исследования

Цель исследования: определение возможностей визуальной оценки изображений, взвешенных по амидному протонному переносу (АПП-ВИ), в оценке степени злокачественности глиальных опухолей головного мозга.

Материал и методы

Материал и методы. В исследование включено 47 пациентов с гистологически подтвержденными супратенториальными глиомами, прошедших оперативное лечении в университетской клинике ФГБОУ ВО ПИМУ Минздрава России с 2023 по 2024 г. Исследование проводилось на магнитно-резонансном томографе Philips Ingenia Elition X 3Т (Нидерланды). Протокол исследования состоял из стандартного протокола и изображений, взвешенных по АПП. Проводилась визуальная оценка АПП-ВИ в программе просмотра Vidar Viewer 3.3 (Россия).

Результаты

Результаты. При визуальной оценке изображений, взвешенных по АПП, было выделено 3 параметра оценки: интенсивность сигнала, неоднородность, соответствие объема измененного сигнала и Т2-FLAIR-позитивной области. Характеристики сигнала у каждой изученной опухоли оценивались по шкале от 1 до 3 баллов для интенсивности сигнала, от 1 до 2 баллов для неоднородности и от 1 до 3 баллов для соответствия протяженности. Для глиом низкой степени злокачественности (100%) был характерен слабый однородный и неоднородный тип. Глиомы высокой степени злокачественности характеризовались преимущественно высоким неоднородным типом – в 28 (70%) случаях из 40. Объем измененного сигнала на АПП-ВИ был меньше по сравнению с Т2-FLAIR-изображениями в большинстве глиом низкой степени злокачественности (71%), у глиом высокой степени злокачественности в 45% всех случаев отмечалось равенство объемов и в 37,5% размеры опухоли на АПП-ВИ превышали размеры на Т2-FLAIR. По сумме баллов было выполнено сравнение между группами опухолей по степени злокачественности. Статистически значимые различия были выявлены между глиомами низкой и высокой степеней злокачественности – 3 [3; 4] и 7 [6,25; 7,75] соответственно (p = 0,001, критерий Манна–Уитни). Глиомы grade 4 имели большую сумму баллов (7 [7; 8]), по сравнению с grade 3 (5 [3; 7]), p = 0,006, критерий Манна–Уитни и grade 2 (3 [3;4]), p = 0,001, критерий Манна–Уитни.

Заключение

Заключение. Применение методики визуальной оценки изображений, взвешенных по амидному протонному переносу, повышает эффективность дооперационной МР-диагностики при дифференциальном анализе глиальных опухолей.

Aim

Aim. To determine the possibilities of visual evaluation of images weighted by amide proton transfer in evaluation of malignancy of glial brain tumors.

Methods

Methods: The study included 47 patients with histologically confirmed supratentorial gliomas who underwent surgical treatment at the university clinic of the FSBEI HE PRMU MOH from 2023 to 2024. The study was performed on a Philips Ingenia Elite X 3T magnetic resonance imaging machine (the Netherlands). The study protocol consisted of a standard protocol and images weighted by amide proton transfer (APT-WI). A visual assessment of APT-weighted images was performed in the Vidar Viewer 3.3 (Russia).  

Results

Results. When visually evaluating images weighted by amide proton transfer, three evaluation parameters were identified: signal intensity, heterogeneity, correspondence of the volume of the modified signal and the T2-FLAIR-positive region. The signal characteristics of each tumor studied were evaluated on a scale from 1 to 3 points for signal intensity, from 1 to 2 points for heterogeneity, and from 1 to 3 points for length. Low grade gliomas (100%) were characterized by a weak homogeneous and heterogeneous type. Gliomas with a high degree of malignancy were characterized mainly by a high heterogeneous type – in 28 cases out of 40 (70%). The volume of the altered signal on APT-WI was smaller than in T2-FLAIR images in most gliomas of low malignancy (71%), in gliomas of high malignancy, 45% of all cases showed volume equality, and in 37.5% the tumor size on APT-WI exceeded the size on T2-FLAIR. According to the total score, a comparison was made between the groups of tumors according to the degree of malignancy. Statistically significant differences were found between low and high grade gliomas and 3[3;4] and 7 [6.25; 7.75] respectively (p = 0.001, Mann–Whitney test). Grade 4 gliomas had a higher score (7 [7; 8]) compared to grade 3 (5 [3; 7]), p = 0.006, Mann–Whitney test and grade 2 (3 [3; 4]), p = 0.001, Mann–Whitney test.

Conclusion

Conclusion. The use of the technique of visual assessment of images weighted by amide proton transfer increases the effectiveness of preoperative MR diagnostics in the differential analysis of glial tumors.

магнитно-резонансная томографияголовной мозгвизуальная оценкаамидный протонный переноснейровизуализацияглиомыстепень злокачественностиmagnetic resonance imagingbrainvisual assessmentamide proton transferneuroimaginggliomasgrade of malignancyРабота выполнена за счет гранта РНФ № 23‑75‑10068ReferencesLouis D.N., Perry A., Wesseling P. et al. The 2021 WHO Classification of Tumors of the Central Nervous System: a summary. Neuro-Oncology. 2021; 23 (8): 1231–1251. https://doi.org/10.1093/neuonc/noab106Louis D.N., Perry A., Wesseling P. et al. The 2021 WHO Classification of Tumors of the Central Nervous System: a summary. Neuro-Oncology. 2021; 23 (8): 1231–1251. https://doi.org/10.1093/neuonc/noab106Whitfield B.T., Huse J.T. Classification of adult type diffuse gliomas: Impact of the World Health Organization 2021 update. Brain Pathology. 2022; 32 (4): e13062. https://doi.org/10.1111/bpa.13062.Whitfield B.T., Huse J.T. Classification of adult type diffuse gliomas: Impact of the World Health Organization 2021 update. Brain Pathology. 2022; 32 (4): e13062. https://doi.org/10.1111/bpa.13062.Chai R., Fang S., Pang B. et al. Molecular pathology and clinical implications of diffuse glioma. Chinese Med. J. Internet. 2023 cited 2025 Feb 9; https://doi.org/10.1097/CM9.0000000000002446Chai R., Fang S., Pang B. et al. Molecular pathology and clinical implications of diffuse glioma. Chinese Med. J. Internet. 2023 cited 2025 Feb 9; https://doi.org/10.1097/CM9.0000000000002446Тюрина А.Н., Вихрова Н.Б., Баталов А.И., Калаева Д.Б., Шульц Е.И., Постнов А.А., Пронин И.Н. Радиологические биомаркеры глиом головного мозга. Журнал “Вопросы нейрохирургии” имени Н.Н. Бурденко. 2022; 86 (6): 121–126. http://doi.org/10.17116/neiro202286061121Tyurina A.N., Vikhrova N.B., Batalov A.I. et al. Radiological biomarkers of brain gliomas. Burdenko's Journal of Neurosurgery = Zhurnal “Voprosy neirokhirurgii” imeni N.N. Burdenko. 2022; 86 (6): 121–126. http://doi.org/10.17116/neiro202286061121Zhou J., Zaiss M., Knutsson L. et al. Review and consensus recommendations on clinical APT-weighted imaging approaches at 3T: Application to brain tumors. Magn. Reson. Med. 2022; 88 (2): 546–574. https://doi.org/10.1002/mrm.29241Zhou J., Zaiss M., Knutsson L. et al. Review and consensus recommendations on clinical APT-weighted imaging approaches at 3T: Application to brain tumors. Magn. Reson. Med. 2022; 88 (2): 546–574. https://doi.org/10.1002/mrm.29241Suh C.H., Park J.E., Jung S.C. et al. Amide proton transfer-weighted MRI in distinguishing high- and low-grade gliomas: a systematic review and meta-analysis. Neuroradiology. 2019; 61 (5): 525–534. https://doi.org/ 10.1007/s00234-018-02152-2Suh C.H., Park J.E., Jung S.C. et al. Amide proton transfer-weighted MRI in distinguishing high- and low-grade gliomas: a systematic review and meta-analysis. Neuroradiology. 2019; 61 (5): 525–534. https://doi.org/ 10.1007/s00234-018-02152-2Komori T. Grading of adult diffuse gliomas according to the 2021 WHO Classification of Tumors of the Central Nervous System. Laboratory Investigation. 2022; 102 (2): 126–133. https://doi.org/ 10.1038/s41374-021-00667-6Komori T. Grading of adult diffuse gliomas according to the 2021 WHO Classification of Tumors of the Central Nervous System. Laboratory Investigation. 2022; 102 (2): 126–133. https://doi.org/ 10.1038/s41374-021-00667-6Han S., Liu Y., Cai S.J. et al. IDH mutation in glioma: molecular mechanisms and potential therapeutic targets. Br. J. Cancer. 2020; 122 (11): 1580–1589. https://doi.org/10.1038/s41416-020-0814-xHan S., Liu Y., Cai S.J. et al. IDH mutation in glioma: molecular mechanisms and potential therapeutic targets. Br. J. Cancer. 2020; 122 (11): 1580–1589. https://doi.org/10.1038/s41416-020-0814-xKoike H., Morikawa M., Ishimaru H. et al. Amide Proton Transfer–Chemical Exchange Saturation Transfer Imaging of Intracranial Brain Tumors and Tumor-Like Lesions: Our Experience and a Review. Diagnostics. 2023; 13 (5): 914. https://doi.org/10.3390/diagnostics13050914Koike H., Morikawa M., Ishimaru H. et al. Amide Proton Transfer–Chemical Exchange Saturation Transfer Imaging of Intracranial Brain Tumors and Tumor-Like Lesions: Our Experience and a Review. Diagnostics. 2023; 13 (5): 914. https://doi.org/10.3390/diagnostics13050914Joo B., Han K., Ahn S.S. et al. Amide proton transfer imaging might predict survival and IDH mutation status in high-grade glioma. Eur. Radiol. 2019; 29 (12): 6643–6652. https://doi.org/10.1007/s00330-019-06203-xJoo B., Han K., Ahn S.S. et al. Amide proton transfer imaging might predict survival and IDH mutation status in high-grade glioma. Eur. Radiol. 2019; 29 (12): 6643–6652. https://doi.org/10.1007/s00330-019-06203-xСкворцова Т.Ю., Савинцева Ж.И., Захс Д.В., Гурчин А.Ф., Холявин А.И., Трофимова Т.Н. Сопоставление диффузионно-взвешенной МРТ и ПЭТ/КТ с [11С]метионином у больных с глиальными опухолями головного мозга. Лучевая диагностика и терапия. 2019; 3: 42–52. http://doi.org/10.22328/2079-53432019-10-3-42-52Skvortsova T.Yu., Savintceva Zh.I., Zakhs D.V. et al. Direct comparison between diffusion-weighted MRI and PET/CT with [11С] methionine in patients with cerebral gliomas. Luchevaya Diagnostika i Terapiya. 2019; 3: 42–52. http://doi.org/10.22328/2079-53432019-10-3-42-52 (In Russian)Kamimura K., Nakajo M., Yoneyama T. et al. Amide proton transfer imaging of tumors: theory, clinical applications, pitfalls, and future directions. Jpn J. Radiol. 2019; 37 (2): 109–116. https://doi.org/10.1007/s11604-018-0787-3Kamimura K., Nakajo M., Yoneyama T. et al. Amide proton transfer imaging of tumors: theory, clinical applications, pitfalls, and future directions. Jpn J. Radiol. 2019; 37 (2): 109–116. https://doi.org/10.1007/s11604-018-0787-3Su C., Liu C., Zhao L. et al. Amide Proton Transfer Imaging Allows Detection of Glioma Grades and Tumor Proliferation: Comparison with Ki-67 Expression and Proton MR Spectroscopy Imaging. Am. J. Neuroradiol. 2017; 38 (9): 1702–1709. https://doi.org/10.3174/ajnr.A5301Su C., Liu C., Zhao L. et al. Amide Proton Transfer Imaging Allows Detection of Glioma Grades and Tumor Proliferation: Comparison with Ki-67 Expression and Proton MR Spectroscopy Imaging. Am. J. Neuroradiol. 2017; 38 (9): 1702–1709. https://doi.org/10.3174/ajnr.A5301Becker A., Sells B., Haque S. et al. Tumor Heterogeneity in Glioblastomas: From Light Microscopy to Molecular Pathology. Cancers. 2021; 13 (4): 761. https://doi.org/10.3390/cancers13040761Becker A., Sells B., Haque S. et al. Tumor Heterogeneity in Glioblastomas: From Light Microscopy to Molecular Pathology. Cancers. 2021; 13 (4): 761. https://doi.org/10.3390/cancers13040761Hu L.S., Hawkins-Daarud A., Wang L. et al. Imaging of intratumoral heterogeneity in high-grade glioma. Cancer Letters. 2020; 477: 97–106. https://doi.org/ 10.1016/j.canlet.2020.02.025Hu L.S., Hawkins-Daarud A., Wang L. et al. Imaging of intratumoral heterogeneity in high-grade glioma. Cancer Letters. 2020; 477: 97–106. https://doi.org/ 10.1016/j.canlet.2020.02.025Togao O., Hiwatashi A., Yamashita K. et al. Grading diffuse gliomas without intense contrast enhancement by amide proton transfer MR imaging: comparisons with diffusion- and perfusion-weighted imaging. Eur. Radiol. 2017; 27 (2): 578–588. https://doi.org/10.1007/s00330-016-4328-0Togao O., Hiwatashi A., Yamashita K. et al. Grading diffuse gliomas without intense contrast enhancement by amide proton transfer MR imaging: comparisons with diffusion- and perfusion-weighted imaging. Eur. Radiol. 2017; 27 (2): 578–588. https://doi.org/10.1007/s00330-016-4328-0Jiang S., Eberhart C.G., Zhang Y. et al. Amide proton transfer-weighted magnetic resonance image-guided stereotactic biopsy in patients with newly diagnosed gliomas. Eur. J. Cancer. 2017; 83: 9–18. https://doi.org/10.1016/j.ejca.2017.06.009Jiang S., Eberhart C.G., Zhang Y. et al. Amide proton transfer-weighted magnetic resonance image-guided stereotactic biopsy in patients with newly diagnosed gliomas. Eur. J. Cancer. 2017; 83: 9–18. https://doi.org/10.1016/j.ejca.2017.06.009

The authors declare that there are no conflicts of interest present.