medvisМедицинская визуализацияMedical Visualization1607-07632408-9516RDS-Media Ltd.10.24835/1607-0763-1247medvis-1279Research ArticleБРЮШНАЯ ПОЛОСТЬ И ЗАБРЮШИННОЕ ПРОСТРАНСТВОABDOMEN AND RETROPERITONEALТекстурные и КТ-признаки в дифференциальном диагнозе гиперваскулярных нейроэндокринных опухолей поджелудочной железы и метастазов почечно-клеточного рака: диагностическая модельTexture and CT-features in differentiation of hypervascular pancreatic neuroendocrine tumors from renal cell carcinoma metastases: diagnostic modelhttps://orcid.org/0000-0003-0781-9898ГруздевИ. С.GruzdevI. S.

Груздев Иван Сергеевич – аспирант отделения рентгенологии и магнитно-резонансных исследований с кабинетом ультразвуковой диагностики

117997 Москва, ул. Большая Серпуховская, д. 27

Ivan S. Gruzdev – postgraduate student, Radiology department

27, Bol'shaya Serpukhovskaia str., Moscow, 117997

gruzdev_van@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9357-0998КармазановскийГ. Г.KarmazanovskyG. G.

Кармазановский Григорий Григорьевич – академик РАН, доктор медицинских наук, профессор, заведующий отделением рентгенологии и магнитно-резонансных исследований с кабинетом ультразвуковой диагностики

117997 Москва, ул. Большая Серпуховская, д. 27

Grigory G. Kаrmаzаnovsky – Academician of the Russiаn Асаdemy of Sсienсes, doсt. of med. sсi., Professor of radiology department, Radiology department

27, Bol'shaya Serpukhovskaia str., Moscow, 117997

https://orcid.org/0000-0003-2412-1299ЛаптеваМ. Г.LaptevaM. G.

Лаптева Мария Григорьевна –  кандидат медицинских наук, врач рентгенолог отделения лучевой диагностики

115478, Москва, Каширское шоссе, д. 23

Mariya G. Lapteva – PhD, radiologist, Radiology Department

23, Kashirskoe shosse, Moscow, 115478

https://orcid.org/0000-0002-1643-6613ЗамятинаК. А.ZamyatinaK. A.

Замятина Ксения Андреевна – аспирант отделения рентгенологии и магнитно-резонансных исследований с кабинетом ультразвуковой диагностики

117997 Москва, ул. Большая Серпуховская, д. 27

Kseniia A. Zamiatina – postgraduate student, Radiology Department

27, Bol'shaya Serpukhovskaia str., Moscow, 117997

https://orcid.org/0000-0001-9782-7335ТихоноваВ. С.TikhonovaV. S.

Тихонова Валерия Сергеевна – аспирант отделения рентгенологии и магнитно-резонансных исследований с кабинетом ультразвуковой диагностики

117997 Москва, ул. Большая Серпуховская, д. 27

Valeriya S. Tikhonova – postgraduate student, Radiology Department

27, Bol'shaya Serpukhovskaia str., Moscow, 117997

https://orcid.org/0000-0001-7070-3391КондратьевЕ. В.KondratyevE. V.

Кондратьев Евгений Валерьевич – кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник отделения рентгенологии и магнитно-резонансных исследований с кабинетом ультразвуковой диагностики

117997 Москва, ул. Большая Серпуховская, д. 27

Evgeny V. Kondratyev – PhD, senior researcher, Radiology Department

27, Bol'shaya Serpukhovskaia str., Moscow, 117997

https://orcid.org/0000-0003-1555-1596СтручковВ. Ю.StruchkovV. Yu.

Стручков Владимир Юрьевич – кандидат медицинских наук, младший научный сотрудник отделения абдоминальной хирургии

117997 Москва, ул. Большая Серпуховская, д. 27

Vladimir Yu. Struchkov – PhD, junior researcher, Abdominal Surgery Department

27, Bol'shaya Serpukhovskaia str., Moscow, 117997

https://orcid.org/0000-0002-6904-9318ГлотовА. В.GlotovA. V.

Глотов Андрей Вячеславович – кандидат медицинских наук, врач-патологоанатом Патолого-анатомического отделения

117997 Москва, ул. Большая Серпуховская, д. 27

Andrey V. Glotov – PhD, pathologist, Pathological Department

27, Bol'shaya Serpukhovskaia str., Moscow, 117997

https://orcid.org/0000-0002-4863-0832ПроскуряковИ. С.ProskuryakovI. S.

Проскуряков Илья Сергеевич – кандидат медицинских наук, врач-онколог отделения интервенционной радиологии

115478, Москва, Каширское шоссе, д. 23

Ilya S. Proskuryakov – PhD, oncologist, Department of Interventional Radiology

23, Kashirskoe shosse, Moscow, 115478

https://orcid.org/0000-0001-7375-3378ПодлужныйД. В.PodluzhnyD. V.

Подулжный Данил Викторович – кандидат медицинских наук, заведующий хирургическим отделением №7 (опухолей гепатопанкреатобилиарной зоны)

115478, Москва, Каширское шоссе, д. 23

Danil V. Podluzhnyi – PhD, Head of the Oncology Department of Surgical Treatment Methods (Hepato-pancreatobiliary Tumors)

23, Kashirskoe shosse, Moscow, 115478

https://orcid.org/0000-0003-1791-9163РевишвилиА. Ш.RevishviliA. Sh.

Ревишвили Амиран Шотаевич – академик РАН, доктор медицинских наук, профессор, директор 

117997 Москва, ул. Большая Серпуховская, д. 27

Amiran Sh. Revishvili – Academician of the Russiаn Асаdemy of Sсienсes, Doсt. of Sсi. (Med.), Professor, Director

27, Bol'shaya Serpukhovskaia str., Moscow, 117997

ФГБУ “Национальный медицинский исследовательский центр хирургии им. А.В. Вишневского” Минздрава РоссииРоссияA.V. Vishnevsky National Medical Research Center of Surgery of the Ministry of Healthcare of the Russian FederationRussian FederationФГБУ “Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина” Минздрава РоссииРоссияN.N. Blokhin National Medical Research Center of Oncology of the Ministry of Healthcare of the Russian FederationRussian Federation202207112022264102109Copyright © Груздев И.С., Кармазановский Г.Г., Лаптева М.Г., Замятина К.А., Тихонова В.С., Кондратьев Е.В., Стручков В.Ю., Глотов А.В., Проскуряков И.С., Подлужный Д.В., Ревишвили А.Ш., 20222022Груздев И.С., Кармазановский Г.Г., Лаптева М.Г., Замятина К.А., Тихонова В.С., Кондратьев Е.В., Стручков В.Ю., Глотов А.В., Проскуряков И.С., Подлужный Д.В., Ревишвили А.Ш.Gruzdev I.S., Karmazanovsky G.G., Lapteva M.G., Zamyatina K.A., Tikhonova V.S., Kondratyev E.V., Struchkov V.Y., Glotov A.V., Proskuryakov I.S., Podluzhny D.V., Revishvili A.S.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://medvis.rdsmedia.ru/jour/article/view/1279Цель исследования

Цель исследования: разработать диагностическую модель, включающую КТ-характеристики и показатели радиомики для дифференциальной диагностики нейроэндокринных опухолей поджелудочной железы (ПНЭО) G1 и G2 и метастазов почечно-клеточного рака (ПКР).

Материал и методы

Материал и методы. В исследование были отобраны 78 пациентов с 79 гиперваскулярными ПНЭО и 17 пациентов с 24 метастазами ПКР, которым была выполнена резекция поджелудочной железы с гистологической верификацией. Всем пациентам перед операцией была проведена КТ с контрастным усилением. Мы оценивали плотность опухоли, структуру (кистозная/солидная), гомогенность (гомогенная/гетерогенная), кальцификацию и наличие расширения главного протока поджелудочной железы (ГПП). Мы рассчитали отношение плотности опухоли к плотности паренхимы (LPC) и относительный коэффициент контрастирования опухоли (RTE) и вычислили 52 текстурных показателя для артериальной фазы КТ-исследования. Качественные и текстурные характеристики сравнивали между ПНЭО и метастазами ПКР. Отбор предикторов в логистическую модели осуществлялся в 2 последовательных этапа: 1) отбор предикторов на основе однофакторных логистических моделей, критерием отбора служило p < 0.2; 2) отбор предикторов с помощью L2-регуляризации (LASSO-регрессия после стандартизации независимых переменных). Отобранные предикторы включались в логистическую регрессионную модель без взаимодействий, коэффициенты которой рассчитывались с использованием метода максимального праводоподобия со штрафом 0,8.

Результаты

Результаты. Не было различий в структуре, гомогенности (гомогенные/гетерогенные) и наличии дилатации ГПП между группами. Мы не обнаружили кальцификации при метастазах ПКР, в отличие от ПНЭО. После отбора LCR, CONVENTIONAL_HUmin, GLCM_Correlation, NGLDM_Coarseness были включены в окончательную диагностическую модель, которая показала чувствительность и специфичность 95.8%; 62% в прогнозировании метастазов ПКР.

Заключение

Заключение. Разработанная на основании текстурных и КТ-признаков диагностическая модель обладает высокой чувствительностью (95.8%) при умеренной специфичности (62%), что позволяет использовать ее при сложных диагностических случаях для определения тактики лечения пациента.

Objective

Objective: to develop a diagnostic model that includes CT and radiomic features for the differential diagnosis of pancreatic neuroendocrine tumors (PNETs) G1 and G2 and pancreatic renal cell carcinoma (RCC) metastases.

Material and Methods

Material and Methods. 78 patients with 79 hypervascular PNETs and 17 patients with 24 pancreatic RCC metastases who underwent pancreatic resection and histological verification were selected in the study. All the patients underwent preoperative contrast enhanced CT (CECT). We assessed tumor attenuation, composition (cystic/solid), homogeneity (homogeneous/heterogeneous), calcification and presence of the main pancreatic duct (MPD) dilation. We calculated lesion-to-parenchyma contrast (LPC), relative tumor enhancement ratio (RTE) and extracted 52 texture features for arterial phase of CECT. Qualitative and texture features were compared between PNETs and pancreatic RCC metastasis. The selection of predictors for the logistic model was carried out in 2 successive stages: 1) selection of predictors based on one-factor logistic models, the selection criterion was p < 0.2; 2) selection of predictors using L2 regularization (LASSO regression after standardization of independent variables). The selected predictors were included in a logistic regression model without interactions, the coefficients of which were estimated using the maximum likelihood method with a penalty of 0.8.

Results

Results. There was no difference in composition, homogeneity (homogeneous/heterogeneous) and presence of the MPD dilation between groups. We did not find calcification in pancreatic RCC metastasis, in contrast to the PNETs (9% contained calcifications). After selection, the LCR, CONVENTIONAL_HUmin, GLCM_Correlation, NGLDM_Coarseness were included in the final diagnostic model, which showed a sensitivity and specificity of 95.8%; 62% in the prediction of pancreatic RCC metastases.

Conclusion

Conclusion. The diagnostic model developed on the basis of texture and CT-features has high sensitivity (95.8%) with moderate specificity (62%), which allows it to be used in complex diagnostic cases to determine the patient's treatment tactics.

компьютерная томографиятекстурный анализпочечно-клеточный ракметастазынейроэндокринная опухоль поджелудочной железыcomputed tomographytexture analysisrenal cell carcinomametastasespancreatic neuroendocrine tumorИсследование выполнено при финансовой поддержке РФФИ в рамках научного проекта № 20-315-90070.The reported study was funded by RFBR, project number 20-315-90070.ReferencesOuzaid I., Capitanio U., Staehler M. et al. Surgical Metastasectomy in Renal Cell Carcinoma: A Systematic Review. Eur. Urol. Oncol. 2019; 2 (2): 141–149. https://doi.org/10.1016/J.EUO.2018.08.028Ouzaid I., Capitanio U., Staehler M. et al. Surgical Metastasectomy in Renal Cell Carcinoma: A Systematic Review. Eur. Urol. Oncol. 2019; 2 (2): 141–149. https://doi.org/10.1016/J.EUO.2018.08.028Padala S.A., Barsouk A., Thandra K.C. et al. Epidemiology of Renal Cell Carcinoma. Wld J. Oncol. 2020; 11 (3): 79–87. https://doi.org/10.14740/WJON1279Padala S.A., Barsouk A., Thandra K.C. et al. Epidemiology of Renal Cell Carcinoma. Wld J. Oncol. 2020; 11 (3): 79–87. https://doi.org/10.14740/WJON1279Shah M.H., Goldner W.S., Benson A.B. et al. Neuroendocrine and Adrenal Tumors, Version 2.2021, NCCN Clinical Practice Guidelines in Oncology. J. Natl. Compr. Canc. Netw. 2021; 19 (7): 839–867. https://doi.org/10.6004/JNCCN.2021.0032Shah M.H., Goldner W.S., Benson A.B. et al. Neuroendocrine and Adrenal Tumors, Version 2.2021, NCCN Clinical Practice Guidelines in Oncology. J. Natl. Compr. Canc. Netw. 2021; 19 (7): 839–867. https://doi.org/10.6004/JNCCN.2021.0032Campbell S.C., Uzzo R.G., Karam J.A. et al. Renal Mass and Localized Renal Cancer: Evaluation, Management, and Follow-up: AUA Guideline: Part II. J. Urol. 2021; 206 (2): 209–218. https://doi.org/10.1097/JU.0000000000001912Campbell S.C., Uzzo R.G., Karam J.A. et al. Renal Mass and Localized Renal Cancer: Evaluation, Management, and Follow-up: AUA Guideline: Part II. J. Urol. 2021; 206 (2): 209–218. https://doi.org/10.1097/JU.0000000000001912Almeida R.R., Lo G.C., Patino M. et al. Advances in Pancreatic CT Imaging. Am. J. Roentgenol. 2018; 211 (1): 52–66. https://doi.org/10.2214/AJR.17.18665Almeida R.R., Lo G.C., Patino M. et al. Advances in Pancreatic CT Imaging. Am. J. Roentgenol. 2018; 211 (1): 52–66. https://doi.org/10.2214/AJR.17.18665Lee N.J., Hruban R.H., Fishman E.K. Pancreatic neuroendocrine tumor: review of heterogeneous spectrum of CT appearance. Abdom. Radiol. 2018; 43 (11): 3025–3034. https://doi.org/10.1007/s00261-018-1574-4Lee N.J., Hruban R.H., Fishman E.K. Pancreatic neuroendocrine tumor: review of heterogeneous spectrum of CT appearance. Abdom. Radiol. 2018; 43 (11): 3025–3034. https://doi.org/10.1007/s00261-018-1574-4Sellner F. Observations on Solitary Versus Multiple Isolated Pancreatic Metastases of Renal Cell Carcinoma: Another Indication of a Seed and Soil Mechanism? Cancers. 2019; 11 (9): 1379. https://doi.org/10.3390/CANCERS11091379Sellner F. Observations on Solitary Versus Multiple Isolated Pancreatic Metastases of Renal Cell Carcinoma: Another Indication of a Seed and Soil Mechanism? Cancers. 2019; 11 (9): 1379. https://doi.org/10.3390/CANCERS11091379Nogueira M., Dias S.C., Silva A.C. et al. Solitary pancreatic renal cell carcinoma metastasis. Autopsy. Case Reports. 2018; 8 (2): e2018023. https://doi.org/10.4322/ACR.2018.023Nogueira M., Dias S.C., Silva A.C. et al. Solitary pancreatic renal cell carcinoma metastasis. Autopsy. Case Reports. 2018; 8 (2): e2018023. https://doi.org/10.4322/ACR.2018.023Akirov A., Larouche V., Alshehri S. et al. Treatment Options for Pancreatic Neuroendocrine Tumors. Cancers. 2019; 11 (6): 828. https://doi.org/10.3390/CANCERS11060828Akirov A., Larouche V., Alshehri S. et al. Treatment Options for Pancreatic Neuroendocrine Tumors. Cancers. 2019; 11 (6): 828. https://doi.org/10.3390/CANCERS11060828Barthet M., Giovannini M., Lesavre N. et al. Endoscopic ultrasound-guided radiofrequency ablation for pancreatic neuroendocrine tumors and pancreatic cystic neoplasms: A prospective multicenter study. Endoscopy. 2019; 51 (9): 836–842. https://doi.org/10.1055/A-0824-7067/ID/JR17031-18Barthet M., Giovannini M., Lesavre N. et al. Endoscopic ultrasound-guided radiofrequency ablation for pancreatic neuroendocrine tumors and pancreatic cystic neoplasms: A prospective multicenter study. Endoscopy. 2019; 51 (9): 836–842. https://doi.org/10.1055/A-0824-7067/ID/JR17031-18Fazio N., Kulke M., Rosbrook B. et al. Updated Efficacy and Safety Outcomes for Patients with Well-Differentiated Pancreatic Neuroendocrine Tumors Treated with Sunitinib. Target. Oncol. 2021; 16 (1): 27–35. https://doi.org/10.1007/S11523-020-00784-0/FIGURES/4Fazio N., Kulke M., Rosbrook B. et al. Updated Efficacy and Safety Outcomes for Patients with Well-Differentiated Pancreatic Neuroendocrine Tumors Treated with Sunitinib. Target. Oncol. 2021; 16 (1): 27–35. https://doi.org/10.1007/S11523-020-00784-0/FIGURES/4Quhal F., Mori K., Bruchbacher A. et al. First-line Immunotherapy-based Combinations for Metastatic Renal Cell Carcinoma: A Systematic Review and Network Meta-analysis. Eur. Urol. Oncol. 2021; 4 (5): 755–765. https://doi.org/10.1016/J.EUO.2021.03.001Quhal F., Mori K., Bruchbacher A. et al. First-line Immunotherapy-based Combinations for Metastatic Renal Cell Carcinoma: A Systematic Review and Network Meta-analysis. Eur. Urol. Oncol. 2021; 4 (5): 755–765. https://doi.org/10.1016/J.EUO.2021.03.001Powles T., Albiges L., Bex A. et al. ESMO Clinical Practice Guideline update on the use of immunotherapy in early stage and advanced renal cell carcinoma. Ann. Oncol. 2021; 32 (12): 1511–1519. https://doi.org/10.1016/J.ANNONC.2021.09.014Powles T., Albiges L., Bex A. et al. ESMO Clinical Practice Guideline update on the use of immunotherapy in early stage and advanced renal cell carcinoma. Ann. Oncol. 2021; 32 (12): 1511–1519. https://doi.org/10.1016/J.ANNONC.2021.09.014Gu D., Hu Y., Ding H. et al. CT radiomics may predict the grade of pancreatic neuroendocrine tumors: a multicenter study. Eur. Radiol. 2019; 29 (12): 6880–6890. https://doi.org/10.1007/s00330-019-06176-xGu D., Hu Y., Ding H. et al. CT radiomics may predict the grade of pancreatic neuroendocrine tumors: a multicenter study. Eur. Radiol. 2019; 29 (12): 6880–6890. https://doi.org/10.1007/s00330-019-06176-xLin X., Xu L., Wu A. et al. Differentiation of intrapancreatic accessory spleen from small hypervascular neuroendocrine tumor of the pancreas: textural analysis on contrast-enhanced computed tomography. Acta Radiol. 60 (2019) 553–560. https://doi.org/10.1177/0284185118788895Lin X., Xu L., Wu A. et al. Differentiation of intrapancreatic accessory spleen from small hypervascular neuroendocrine tumor of the pancreas: textural analysis on contrast-enhanced computed tomography. Acta Radiol. 60 (2019) 553–560. https://doi.org/10.1177/0284185118788895Karmazanovsky G., Gruzdev I., Tikhonova V. et al. Computed tomography-based radiomics approach in pancreatic tumors characterization. Radiol. Medica. 2021; 126: 1388–1395. https://doi.org/10.1007/S11547-021-01405-0/FIGURES/1Karmazanovsky G., Gruzdev I., Tikhonova V. et al. Computed tomography-based radiomics approach in pancreatic tumors characterization. Radiol. Medica. 2021; 126: 1388–1395. https://doi.org/10.1007/S11547-021-01405-0/FIGURES/1van der Pol C.B., Lee S., Tsai S. et al. Differentiation of pancreatic neuroendocrine tumors from pancreas renal cell carcinoma metastases on CT using qualitative and quantitative features. Abdom. Radiol. 2019; 44(3): 992–999. https://doi.org/10.1007/s00261-018-01889-xvan der Pol C.B., Lee S., Tsai S. et al. Differentiation of pancreatic neuroendocrine tumors from pancreas renal cell carcinoma metastases on CT using qualitative and quantitative features. Abdom. Radiol. 2019; 44(3): 992–999. https://doi.org/10.1007/s00261-018-01889-xNioche C., Orlhac F., Boughdad S. et al. Lifex: A freeware for radiomic feature calculation in multimodality imaging to accelerate advances in the characterization of tumor heterogeneity. Cancer Res. 2018; 78 (16): 4786–4789. https://doi.org/10.1158/0008-5472.CAN-18-0125Nioche C., Orlhac F., Boughdad S. et al. Lifex: A freeware for radiomic feature calculation in multimodality imaging to accelerate advances in the characterization of tumor heterogeneity. Cancer Res. 2018; 78 (16): 4786–4789. https://doi.org/10.1158/0008-5472.CAN-18-0125Gruzdev I.S., Zamyatina K.A., Tikhonova V.S. et al. Reproducibility of CT texture features of pancreatic neuroendocrine neoplasms. Eur. J. Radiol. 2020; 133: 109371. https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2020.109371Gruzdev I.S., Zamyatina K.A., Tikhonova V.S. et al. Reproducibility of CT texture features of pancreatic neuroendocrine neoplasms. Eur. J. Radiol. 2020; 133: 109371. https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2020.109371Kang T.W., Kim S.H., Lee J. et al. Differentiation between pancreatic metastases from renal cell carcinoma and hypervascular neuroendocrine tumour: Use of relative percentage washout value and its clinical implication. Eur. J. Radiol. 2015; 84 (11): 2089–2096. https://doi.org/10.1016/J.EJRAD.2015.08.007Kang T.W., Kim S.H., Lee J. et al. Differentiation between pancreatic metastases from renal cell carcinoma and hypervascular neuroendocrine tumour: Use of relative percentage washout value and its clinical implication. Eur. J. Radiol. 2015; 84 (11): 2089–2096. https://doi.org/10.1016/J.EJRAD.2015.08.007Lyu H.-L., Cao J.-X., Wang H.-Y. et al. Differentiation between pancreatic metastases from clear cell renal cell carcinoma and pancreatic neuroendocrine tumor using double-echo chemical shift imaging. Abdom. Radiol. 2018; 43 (10): 2712–2720. https://doi.org/10.1007/s00261-018-1539-7Lyu H.-L., Cao J.-X., Wang H.-Y. et al. Differentiation between pancreatic metastases from clear cell renal cell carcinoma and pancreatic neuroendocrine tumor using double-echo chemical shift imaging. Abdom. Radiol. 2018; 43 (10): 2712–2720. https://doi.org/10.1007/s00261-018-1539-7Ambrosetti M.C., Zamboni G.A., Fighera A., Mansueto G. Pancreatic metastases from renal neoplasms and neuroendocrine pancreatic tumours: is a differential diagnosis possible with CT? Hell. J. of Radiol. 2019; 4 (3). 17–21. https://doi.org/10.36162/HJR.V4I3.295Ambrosetti M.C., Zamboni G.A., Fighera A., Mansueto G. Pancreatic metastases from renal neoplasms and neuroendocrine pancreatic tumours: is a differential diagnosis possible with CT? Hell. J. of Radiol. 2019; 4 (3). 17–21. https://doi.org/10.36162/HJR.V4I3.295

The authors declare that there are no conflicts of interest present.